ldtЛучевая диагностика и терапияDiagnostic radiology and radiotherapy2079-5343Baltic Medical Education Center10.22328/2079-5343-2019-10-3-42-52ldt-431Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL RESEARCHСОПОСТАВЛЕНИЕ ДИФФУЗИОННО-ВЗВЕШЕННОЙ МРТ И ПЭТ/КТ С [11С]МЕТИОНИНОМ У БОЛЬНЫХ С ГЛИАЛЬНЫМИ ОПУХОЛЯМИ ГОЛОВНОГО МОЗГАDIRECT COMPARISON BETWEEN DIFFUSION-WEIGHTED MRI AND PET/CT WITH [11С]METHIONINE IN PATIENTS WITH CEREBRAL GLIOMASСкворцоваТ. Ю.SkvortsovaT. Yu.

Скворцова Татьяна Юрьевна — кандидат медицинских наук, ведущий научный сотрудник лаборатории нейровизуализации

197376, Санкт-Петербург, ул. Акад. Павлова, д. 9

tanya@ihb.spb.ruСавинцеваЖ. И.SavintcevaZh. I.

Савинцева Жанна Игоревна — научный сотрудник лаборатории нейровизуализации, врач-рентгенолог кабинета МРТ отделения лучевой диагностики клиники

197022, Санкт-Петербург, ул. Акад. Павлова, д. 9

jeanna.mri@ihb.spb.ruЗахсД. В.ZakhsD. V.

Захс Дмитрий Владимирович — врач-радиолог кабинета ПЭТ/КТ отделения лучевой диагностики клиники

197022, Санкт-Петербург, ул. Акад. Павлова, д. 9

ГурчинА. Ф.GurchinA. F.

Гурчин Александр Феликсович — кандидат медицинских наук старший научный сотрудник лаборатории нейровизуализации

197022, Санкт-Петербург, ул. Акад. Павлова, д. 9

ХолявинА. И.KholyavinA. I.

Холявин Андрей Иванович — доктор медицинских наук, заведующий лабораторией стереотаксических методов

197022, Санкт-Петербург, ул. Акад. Павлова, д. 9

ТрофимоваТ. Н.TrofimovaT. N.

Трофимова Татьяна Николаевна — доктор медицинских наук, профессор, главный научный сотрудник лаборатории нейровизуализации

197022, Санкт-Петербург, ул. Акад. Павлова, д. 9

Институт мозга человека им. Н. П. Бехтеревой Российской академии наукРоссияN. P. Bechtereva Institute of the Human Brain of Russian Academy of SciencesRussian Federation201916102019034252Copyright © Скворцова Т.Ю., Савинцева Ж.И., Захс Д.В., Гурчин А.Ф., Холявин А.И., Трофимова Т.Н., 20192019Скворцова Т.Ю., Савинцева Ж.И., Захс Д.В., Гурчин А.Ф., Холявин А.И., Трофимова Т.Н.Skvortsova T.Y., Savintceva Z.I., Zakhs D.V., Gurchin A.F., Kholyavin A.I., Trofimova T.N.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://radiag.bmoc-spb.ru/jour/article/view/431

Цель исследования состояла в определении диагностической значимости диффузионно-взвешенной МРТ (ДВИ) и позитронно-эмиссионная томография, совмещенная с компьютерной томографией (ПЭТ/КТ) с [11С]метионином для разграничения глиальных опухолей головного мозга низкой и высокой степеней злокачественности, а также сравнение пространственного распределения нарушений диффузии и захвата [11С]метионина.

Материалы и методы

Материалы и методы. В ретроспективный анализ включено 46 пациентов с верифицированными глиомами, которым выполнялись ДВИ и ПЭТ/КТ с [11С]метионином. Количественный анализ включал в себя измерение минимального значения измеряемого коэффициента диффузии (ИКД) в опухоли (ИКДmin) и индекса максимального накопления [11С]метионина (ИНmax), измеренного по отношению к неизмененной коре мозга. Также вычислены средние значения ИКД (ИКДср.) и ИН (ИНср.) для каждой опухоли. Установлена диагностическая значимость ИКД и ИН для разграничения глиом с высокой и низкой степенью анаплазии, произведен корреляционный анализ показателей и визуальное сопоставление карт ИКД и ПЭТ.

Результаты

Результаты. Корреляционный анализ выявил значимые обратные корреляции между значениями ИКДmin и ИНmax (r=–0,82) также между ИКДср. и ИНср. (r=–0,56). Показатель ИНmax обладал самыми высокими операционными характеристиками в дифференциации глиом низкой и высокой степени анаплазии. При визуальном анализе зоны минимального ИКД не совпадали с зонами максимального захвата метионина в 34% случаев, а у 66% совпадение было полным или частичным.

Заключение

Заключение. Диагностическая информативность ПЭТ/КТ с [11С]метионином в уточнении степени злокачественности глиомы превышает ДВИ-МРТ, и для обоих методов предпочтительным является анализ малого объема опухоли с наибольшим отклонением измеряемого показателя. Показатели ИКДmin и ИНmax показывают высокий уровень обратной корреляции. Высокий процент расхождения между внутриопухолевыми фокусами минимальной диффузии и максимального захвата аминокислоты может быть следствием различных патоморфологических процессов, лежащих в основе их основе.

The aim of the study was to assess the diagnostic value of MR diffusion imaging (DWI) and hybrid positron emission and computed tomography (PET/CT) with [11C]methionine for glioma grading and to compare the spatial distribution of diffusion restriction and [11C]methionine uptake abnormalities within a tumor.

Material and methods

Material and methods: MRI with diffusion sequences and PET/CT with [11C]methionine were performed for 46 patients with untreated histologically proven brain gliomas. Quantitative evaluation included the minimal apparent diffusion coefficient value (ADCmin) in the tumor and maximum [11C]methionine uptake ratio, measured as ratio of highest tumor count density to that of the brain cortex(tumor-to-cortex-T/Cmax). Mean measurements of ADC (ADCmean) and T/C (T/Cmean) were obtained for each tumor. The ADC and T/Cratio values for glioma grading were assessed and correlations were evaluated. In addition PET and ADC images were coregistered to each other.

Results

Results: The T/Cmax and ADCmin values were significantly negatively correlated (r=–0,82). The T/Cmean and ADCmean measurements also demonstrated the significant negative correlation (r=0,56). The T/Cmax showed best accuracy in glioma grading. Sites of maximal radiotracer uptake and minimal ADC did not match in 34% of cases and in 66% of tumors the match was partial.

Conclusion

Conclusion: Diagnostic accuracy of PET/CT using [11C]methionine in glioma grading exceeds DWI-MRI, and for both methods it is preferable to analyze a small tumor volume. The T/C ratios and ADC measurements demonstrate the significant inverse correlations. High rate of mismatch between spatial distribution of increased [11C]methionine uptake and low ADC areas within a tumor could be a result of different biological features registered by PET and DWI.

диффузионно-взвешенная МРТИКДглиомаПЭТ/КТ[11C]метионинdiffusion magnetic resonance imagingADCgliomaPET/CT[11C]methionineReferencesOstrom Q.T., Gittleman H., Liao P., Vecchione-Koval Y., Wolinsky Y., Kluchko C., Barnholtz-Sloan J.S. CBTRUS statistical report: primary brain and central nervous system tumors diagnosed in the United States in 2010–2014 // Neuro-Oncol. 2017. Vol. 19 (S5). Р. 1–88. DOI: 10.1093/neuonc/nox158.Ostrom Q.T., Gittleman H., Liao P., Vecchione-Koval Y., Wolinsky Y., Kluchko C., Barnholtz-Sloan J.S. CBTRUS statistical report: primary brain and central nervous system tumors diagnosed in the United States in 2010–2014 // Neuro-Oncol. 2017. Vol. 19 (S5). Р. 1–88. DOI: 10.1093/neuonc/nox158.Louis D.N., Perry A., Reifenberger G., von Deimling A., Figarella- Branger D., Cavenee W.K., Ohgaki H., Wiestler O.D., Kleihues P., Ellison D.W. The 2016 World Health Organization Classification of Tumors of the Central Nervous System: a summary // Acta. Neuropathol. 2016. Vol. 131 (6). Р. 803–820. DOI: 10.1007/s00401-016-1545-1.Louis D.N., Perry A., Reifenberger G., von Deimling A., Figarella- Branger D., Cavenee W.K., Ohgaki H., Wiestler O.D., Kleihues P., Ellison D.W. The 2016 World Health Organization Classification of Tumors of the Central Nervous System: a summary // Acta. Neuropathol. 2016. Vol. 131 (6). Р. 803–820. DOI: 10.1007/s00401-016-1545-1.Scott J.N., Brasher P.M., Sevick R.J., Rewcastle N.B., Forsyth P.A. How often are nonenhancingsupratentorial gliomas malignant? A population study // Neurology. 2002. Vol. 59. Р. 947–949.Scott J.N., Brasher P.M., Sevick R.J., Rewcastle N.B., Forsyth P.A. How often are nonenhancingsupratentorial gliomas malignant? A population study // Neurology. 2002. Vol. 59. Р. 947–949.Asari S., Makabe T., Katayama S., Itoh T., Tsuchida S., Ohmoto T. Assessment of the pathological grade of astrocytic gliomas using an MRI score // Neuroradiology. 1994. Vol. 36. P. 308–310.Asari S., Makabe T., Katayama S., Itoh T., Tsuchida S., Ohmoto T. Assessment of the pathological grade of astrocytic gliomas using an MRI score // Neuroradiology. 1994. Vol. 36. P. 308–310.Aghi M., Gaviani P., Henson J.W., Batchelor T.T., Louis D.N., Barker F.G. Magnetic resonance imaging characteristics predict epidermal growth factor receptor amplification status in glioblastoma // Clin. Cancer Res. 2005. Vol. 11. P. 8600–8605.Aghi M., Gaviani P., Henson J.W., Batchelor T.T., Louis D.N., Barker F.G. Magnetic resonance imaging characteristics predict epidermal growth factor receptor amplification status in glioblastoma // Clin. Cancer Res. 2005. Vol. 11. P. 8600–8605.Weber M.A., Henze M., Tittenberg J.,Stieltjes B.,Meissner M., Zimmer F., Burkholder I., Kroll A., Combs S.E., Vogt-Schaden M., Giesel F.L., Zoubaa S., Haberkorn U., Kauczor H.U., Essig M. Biopsy targeting gliomas: do functional imaging techniques identify similar target areas? // Investigative Radiology. 2010. Vol. 45 (12). Р. 755–768. DOI: 10.1097/RLI.0b013e3181ec9db0.Weber M.A., Henze M., Tittenberg J.,Stieltjes B.,Meissner M., Zimmer F., Burkholder I., Kroll A., Combs S.E., Vogt-Schaden M., Giesel F.L., Zoubaa S., Haberkorn U., Kauczor H.U., Essig M. Biopsy targeting gliomas: do functional imaging techniques identify similar target areas? // Investigative Radiology. 2010. Vol. 45 (12). Р. 755–768. DOI: 10.1097/RLI.0b013e3181ec9db0.Arvinda N.R., Kesavadas C., Sarma P.S. Thomas B., Radhakrishnan V.V., Gupta A.K., Kapilamoorthy T.R., Nair S. Glioma grading: sensitivity, specificity, positive and negative predictive value of diffusion and perfusion imaging // J. Neurooncol. 2009. Vol. 94. Р. 87–96. DOI: 10.1007/s11060-009-9807-6.Arvinda N.R., Kesavadas C., Sarma P.S. Thomas B., Radhakrishnan V.V., Gupta A.K., Kapilamoorthy T.R., Nair S. Glioma grading: sensitivity, specificity, positive and negative predictive value of diffusion and perfusion imaging // J. Neurooncol. 2009. Vol. 94. Р. 87–96. DOI: 10.1007/s11060-009-9807-6.Law I., Albert N.I., Arbizu J., Boellaard R., Drzezga A., Galldiks N., Fougère C., Karl-Josef Langen K.-J., Lopci E., Lowe V., McConathy J., Quick H.H., Sattler B., Schuster D.M., Tonn J-C., Weller M. Joint EANM/EANO/RANO practice guidelines/ SNMMI procedure standards for imaging of gliomas using PET with radiolabelled amino acids and [18F]FDG: version 1.0 // European Journal of Nuclear Medicine and Molecular Imaging. 2019. Vol. 46. Р. 540–557. DOI: 10.1007/s00259-018-4207-9.Law I., Albert N.I., Arbizu J., Boellaard R., Drzezga A., Galldiks N., Fougère C., Karl-Josef Langen K.-J., Lopci E., Lowe V., McConathy J., Quick H.H., Sattler B., Schuster D.M., Tonn J-C., Weller M. Joint EANM/EANO/RANO practice guidelines/ SNMMI procedure standards for imaging of gliomas using PET with radiolabelled amino acids and [18F]FDG: version 1.0 // European Journal of Nuclear Medicine and Molecular Imaging. 2019. Vol. 46. Р. 540–557. DOI: 10.1007/s00259-018-4207-9.Han H., Han C., Wu X.,Zhong S., Zhuang X., Tan G., Wu H. Preoperative grading of supratentorialnonenhancing gliomas by high b-value diffusion-weighted 3 T magnetic resonance imaging // Neurooncol. 2017. Vol. 133 (1). Р. 147–154. DOI: 10.1007/s11060-017-2423-y.Han H., Han C., Wu X.,Zhong S., Zhuang X., Tan G., Wu H. Preoperative grading of supratentorialnonenhancing gliomas by high b-value diffusion-weighted 3 T magnetic resonance imaging // Neurooncol. 2017. Vol. 133 (1). Р. 147–154. DOI: 10.1007/s11060-017-2423-y.Zhang L., Min Z., Tang M., Chen S., Lei X., Zhang X. The utility of diffusion MRI with quantitative ADC measurements for differentiating high-grade from low-grade cerebral gliomas: Evidence from a metaanalysis // J. Neurol. Sci. 2017. Vol. 373. Р. 9–15. DOI: 0.1016/j.jns.2016.12.008.Zhang L., Min Z., Tang M., Chen S., Lei X., Zhang X. The utility of diffusion MRI with quantitative ADC measurements for differentiating high-grade from low-grade cerebral gliomas: Evidence from a metaanalysis // J. Neurol. Sci. 2017. Vol. 373. Р. 9–15. DOI: 0.1016/j.jns.2016.12.008.Galldiks N., Kracht L.W., Dunkl V. Imaging of non- or very subtle contrast-enhancing malignant gliomas with [¹¹C]-methionine positron emission tomography // Mol. Imaging. 2011. Vol. 10 (6). Р. 453–459.Galldiks N., Kracht L.W., Dunkl V. Imaging of non- or very subtle contrast-enhancing malignant gliomas with [¹¹C]-methionine positron emission tomography // Mol. Imaging. 2011. Vol. 10 (6). Р. 453–459.Falk Delgado A., Falk Gelgado A. Discrimination between primary low-grade and high-grade glioma with 11C-methionine PET: a bivariate diagnostic test accuracy meta-analysis // Br. J. Radiol. 2018. Vol. 91. Р. 20170426. DOI: 10.1259/bjr.20170426.Falk Delgado A., Falk Gelgado A. Discrimination between primary low-grade and high-grade glioma with 11C-methionine PET: a bivariate diagnostic test accuracy meta-analysis // Br. J. Radiol. 2018. Vol. 91. Р. 20170426. DOI: 10.1259/bjr.20170426.Скворцова Т.Ю., Захс Д.В., Гурчин А.В. ПЭТс [11С]метионином в диагностике глиальных опухолей головного мозга // Вестник РОНЦ им. Н.Н.Блохина. 2016. Т. 27, № 4. С. 61–69. [Skvortsova Y.Yu., Zakhs D.V., Gurchin A.F. PET using [11C]methionine for assessment of cerebral glioma. J. N. N. Blokhin Russian cancer research center, 2016, Vol. 27, Nо 4, рр. 61–67 (In Russ.)].Скворцова Т.Ю., Захс Д.В., Гурчин А.В. ПЭТс [11С]метионином в диагностике глиальных опухолей головного мозга // Вестник РОНЦ им. Н.Н.Блохина. 2016. Т. 27, № 4. С. 61–69. [Skvortsova Y.Yu., Zakhs D.V., Gurchin A.F. PET using [11C]methionine for assessment of cerebral glioma. J. N. N. Blokhin Russian cancer research center, 2016, Vol. 27, Nо 4, рр. 61–67 (In Russ.)].Gomzina N.A., Kuznetseva O.F. L-[Methyl-(11C)]-methionine of high enantiomeric purity production via online-11C-methylation of L-homocysteine thiolactone hydrochloride // Russ. J. Bioorg. Chem. 2011. Vol. 37 (2). Р. 191–197.Gomzina N.A., Kuznetseva O.F. L-[Methyl-(11C)]-methionine of high enantiomeric purity production via online-11C-methylation of L-homocysteine thiolactone hydrochloride // Russ. J. Bioorg. Chem. 2011. Vol. 37 (2). Р. 191–197.Holodny A.I., Makeyev S., Beattie B.J., Riad S., Blasberg R.G. Apparent diffusion coefficient of glial neoplasms: correlation with fluorodeoxyglucose–positron-emission tomography and gadolinium- enhanced MR imaging // AJNR Am. J. Neuroradiology. 2010. Vol. 31 (6). Р. 1042–1048. DOI: 10.3174/ajnr.A1989.Holodny A.I., Makeyev S., Beattie B.J., Riad S., Blasberg R.G. Apparent diffusion coefficient of glial neoplasms: correlation with fluorodeoxyglucose–positron-emission tomography and gadolinium- enhanced MR imaging // AJNR Am. J. Neuroradiology. 2010. Vol. 31 (6). Р. 1042–1048. DOI: 10.3174/ajnr.A1989.Takano K., Kinoshita M., Arita H., Okita Y., Chiba Y., Kagawa N., Fujimoto Y., Kishima H., Kanemura Y., Nonaka M., Nakajima S., Shimosegawa E., Hatazawa J., Hashimoto N., Yoshimine T. Diagnostic and prognostic value of 11C-methionine PET for nonenhancing gliomas // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2016. Vol. 37 (1). Р. 44–50. DOI: 10.3174/ajnr.A4460.Takano K., Kinoshita M., Arita H., Okita Y., Chiba Y., Kagawa N., Fujimoto Y., Kishima H., Kanemura Y., Nonaka M., Nakajima S., Shimosegawa E., Hatazawa J., Hashimoto N., Yoshimine T. Diagnostic and prognostic value of 11C-methionine PET for nonenhancing gliomas // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2016. Vol. 37 (1). Р. 44–50. DOI: 10.3174/ajnr.A4460.Laukamp K.R., Lindemann F., Weckesser M. Hesselmann V., Ligges S., Wölfer J., Jeibmann A., Zinnhardt B., Viel T., Schäfers M., Paulus W., Stummer W., Schober O., Jacobs A.H. Multimodal imaging of patients with gliomas confirms 11C-MET PET as a complementary marker to MRI for noninvasive tumor grading and intraindividual follow-Up after therapy // Mol. Imaging. 2017. Vol. 16. Р. 1–12. DOI: 10.1177/1536012116687651.Laukamp K.R., Lindemann F., Weckesser M. Hesselmann V., Ligges S., Wölfer J., Jeibmann A., Zinnhardt B., Viel T., Schäfers M., Paulus W., Stummer W., Schober O., Jacobs A.H. Multimodal imaging of patients with gliomas confirms 11C-MET PET as a complementary marker to MRI for noninvasive tumor grading and intraindividual follow-Up after therapy // Mol. Imaging. 2017. Vol. 16. Р. 1–12. DOI: 10.1177/1536012116687651.Singhal T., Narayanan T.K., Jacobs M.P., Bal C., Mantil J.C. 11CMethionine PET for grading and prognostication in gliomas: a comparison study with 18F-FDG PET and contrast enhancement on MRI // J. Nucl. Med. 2012. Vol. 53. Р. 1709–1715. DOI: 10.2967/jnumed.111.102533.Singhal T., Narayanan T.K., Jacobs M.P., Bal C., Mantil J.C. 11CMethionine PET for grading and prognostication in gliomas: a comparison study with 18F-FDG PET and contrast enhancement on MRI // J. Nucl. Med. 2012. Vol. 53. Р. 1709–1715. DOI: 10.2967/jnumed.111.102533.Choi H., Paeng I.C., Cheon G.L., Park C-K., Choi S.H., Min H.S., Kang K.W., Chung J-K., Kim E.E., Lee D.S. Correlation of 11Cmethionine PET and diffusion-weighted MRI: is there a complementary diagnostic role for gliomas? // Nucl. Med. Commun. 2012. Vol. 35 (7). Р. 721–726. DOI: 10.1097/MNM.0000000000000121.Choi H., Paeng I.C., Cheon G.L., Park C-K., Choi S.H., Min H.S., Kang K.W., Chung J-K., Kim E.E., Lee D.S. Correlation of 11Cmethionine PET and diffusion-weighted MRI: is there a complementary diagnostic role for gliomas? // Nucl. Med. Commun. 2012. Vol. 35 (7). Р. 721–726. DOI: 10.1097/MNM.0000000000000121.Пронин И.Н., Тоноян А.С., Шульц Е.И., Фадеева Л.М., Захарова Н.Е., Горяйнов С.А., Быканов А.Е., Пицхелаури Д.И., Потапов А.А. Диффузионно-куртозисная МРТ в оценке Ki- 67/MIB-1 LI глиальных опухолей // Медицинская визуализация. 2016. № 5. С. 6–17. [Pronin I.N., Tonoyan A.S., Shults E.I., Fadeeva L.M., Zalharova N.E., Goryainov S.A., Bykanov A.E., Pitskhelauri D.I., Potapov A.A. Diffusionkurtosis MRI in assesment of Ki-67/MIB-1 LI in gliomas. Medical Visualization, 2016, Nо 5, рр. 6–17 (In Russ.)].Пронин И.Н., Тоноян А.С., Шульц Е.И., Фадеева Л.М., Захарова Н.Е., Горяйнов С.А., Быканов А.Е., Пицхелаури Д.И., Потапов А.А. Диффузионно-куртозисная МРТ в оценке Ki- 67/MIB-1 LI глиальных опухолей // Медицинская визуализация. 2016. № 5. С. 6–17. [Pronin I.N., Tonoyan A.S., Shults E.I., Fadeeva L.M., Zalharova N.E., Goryainov S.A., Bykanov A.E., Pitskhelauri D.I., Potapov A.A. Diffusionkurtosis MRI in assesment of Ki-67/MIB-1 LI in gliomas. Medical Visualization, 2016, Nо 5, рр. 6–17 (In Russ.)].Langen K.J., Mühlensiepen H., Holschbach M., Hautzel H., Jansen P., Coenen H.H. Transportmechanisms of 3-[123I]iodoalpha- methyl-L-tyrosine in a human glioma cell line: comparison with [3H]methyl]-L-methionine // J. Nucl. Med. 2000. Vol. 41 (7). Р. 1250–1255.Langen K.J., Mühlensiepen H., Holschbach M., Hautzel H., Jansen P., Coenen H.H. Transportmechanisms of 3-[123I]iodoalpha- methyl-L-tyrosine in a human glioma cell line: comparison with [3H]methyl]-L-methionine // J. Nucl. Med. 2000. Vol. 41 (7). Р. 1250–1255.Kracht L.W., Friese M., Herholz K. Schroeder R., Bauer B., Jacobs A., Heiss W.D.Methyl-[11C]-l-methionine uptake as measured by positron emission tomography correlates to microvessel density in patients with glioma // Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging. 2003. Vol. 30 (6). Р. 868–873. DOI: 10.1007/s00259-003-1148-1157.Kracht L.W., Friese M., Herholz K. Schroeder R., Bauer B., Jacobs A., Heiss W.D.Methyl-[11C]-l-methionine uptake as measured by positron emission tomography correlates to microvessel density in patients with glioma // Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging. 2003. Vol. 30 (6). Р. 868–873. DOI: 10.1007/s00259-003-1148-1157.Okubo S., Zhen H.N., Kawai N., Nishiyama Y., Haba R., Tamiya T. Correlation of L-methyl-11C-methionine (MET) uptake with L-type amino acid transporter 1 in human gliomas // J. Neurooncol. 2010. Vol. 99 (2). Р. 217–225. DOI: 10.1007/s11060-010-0117-9.Okubo S., Zhen H.N., Kawai N., Nishiyama Y., Haba R., Tamiya T. Correlation of L-methyl-11C-methionine (MET) uptake with L-type amino acid transporter 1 in human gliomas // J. Neurooncol. 2010. Vol. 99 (2). Р. 217–225. DOI: 10.1007/s11060-010-0117-9.Viel T., Boehm-Sturm P., Rapic S., Monfared P., Neumaier B., Hoehn M., Jacobs A.H. Non-invasive imaging of glioma vessel size and densities in correlation with tumour cell proliferation by small animal PET and MRI // Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging. 2013. Vol. 40 (10). Р. 1595–1606. DOI: 10.1007/s00259-013-2464-1.Viel T., Boehm-Sturm P., Rapic S., Monfared P., Neumaier B., Hoehn M., Jacobs A.H. Non-invasive imaging of glioma vessel size and densities in correlation with tumour cell proliferation by small animal PET and MRI // Eur. J. Nucl. Med. Mol. Imaging. 2013. Vol. 40 (10). Р. 1595–1606. DOI: 10.1007/s00259-013-2464-1.Kinoshita M., Arita H., Okita Y., Kagawa N., Kishima H., Hashimoto N., Tanaka H., Watanabe Y., Shimosegawa E., Hatazawa J., Fujimoto Y., Yoshimine T. Comparison of diffusion tensor imaging and 11C-methionine positron emission tomography for reliable prediction of tumor cell density in gliomas // J. Neurosurg. 2016. Vol. 125 (5). Р. 1136–1142. DOI: 10.3171/2015.11.JNS51848.Kinoshita M., Arita H., Okita Y., Kagawa N., Kishima H., Hashimoto N., Tanaka H., Watanabe Y., Shimosegawa E., Hatazawa J., Fujimoto Y., Yoshimine T. Comparison of diffusion tensor imaging and 11C-methionine positron emission tomography for reliable prediction of tumor cell density in gliomas // J. Neurosurg. 2016. Vol. 125 (5). Р. 1136–1142. DOI: 10.3171/2015.11.JNS51848.Jung T.Y., Jung S., Kim I.Y., Moon K.S., Jang W.Y., Park S.J. Pathologic analysis of glioblastoma via multiple stereotactic biopsies of active tumor and necrosis // Oncol. Rep. 2012. Vol. 27 (3). Р. 707–713. DOI: 10.3892/or.2011.1522.Jung T.Y., Jung S., Kim I.Y., Moon K.S., Jang W.Y., Park S.J. Pathologic analysis of glioblastoma via multiple stereotactic biopsies of active tumor and necrosis // Oncol. Rep. 2012. Vol. 27 (3). Р. 707–713. DOI: 10.3892/or.2011.1522.Okita Y., Kinoshita M., Goto T., Kagawa N., Kishima H., Shimosegawa E. (11)C-methionine uptake correlates with tumor cell density rather than with microvessel density in glioma: A stereotactic image-histology comparison // Neuroimage. 2010. Vol. 49 (4). Р. 2977–2782. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2009.11.024.Okita Y., Kinoshita M., Goto T., Kagawa N., Kishima H., Shimosegawa E. (11)C-methionine uptake correlates with tumor cell density rather than with microvessel density in glioma: A stereotactic image-histology comparison // Neuroimage. 2010. Vol. 49 (4). Р. 2977–2782. DOI: 10.1016/j.neuroimage.2009.11.024.Rose S., Fay M., Thomas P., Bourgeat P., Dowson N., Salvado O., Gal Y., Coulthard A., Crozier S.Correlation of MRI-derived apparent diffusion coefficients in newly diagnosed gliomas with [18F]-fluoro- L-dopaPET: what are we really measuring with minimum ADC? // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2013. Vol. 34 (4). Р. 758–764. DOI: 10.3174/ajnr.A3315.Rose S., Fay M., Thomas P., Bourgeat P., Dowson N., Salvado O., Gal Y., Coulthard A., Crozier S.Correlation of MRI-derived apparent diffusion coefficients in newly diagnosed gliomas with [18F]-fluoro- L-dopaPET: what are we really measuring with minimum ADC? // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2013. Vol. 34 (4). Р. 758–764. DOI: 10.3174/ajnr.A3315.Sadeghi N., Salmon I., Decaestecker C.,Levivier M., Metens T., Wikler D., Denolin V., Rorive S., Massager N., Baleriaux D., Goldman S. Stereotactic comparison among cerebral blood volume, methionine uptake and histopathology in brain glioma // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2007. Vol. 28. P. 455–461.Sadeghi N., Salmon I., Decaestecker C.,Levivier M., Metens T., Wikler D., Denolin V., Rorive S., Massager N., Baleriaux D., Goldman S. Stereotactic comparison among cerebral blood volume, methionine uptake and histopathology in brain glioma // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2007. Vol. 28. P. 455–461.Brendle C., Hempel J.M., Schittenhelm J., Skardelly M., Reischl G., Bender B., Ernemann U., la Fougère C., Klose U. Glioma grading by dynamic susceptibility contrast perfusion and 11C-methionine positron emission tomography using different regions of interest // Neuroradiology. 2018. Vol. 60 (4). Р. 381–389. DOI: 10.1007/s00234-018-1993-5.Brendle C., Hempel J.M., Schittenhelm J., Skardelly M., Reischl G., Bender B., Ernemann U., la Fougère C., Klose U. Glioma grading by dynamic susceptibility contrast perfusion and 11C-methionine positron emission tomography using different regions of interest // Neuroradiology. 2018. Vol. 60 (4). Р. 381–389. DOI: 10.1007/s00234-018-1993-5.Berntsson S.G., Falk A., Savitcheva I., Godau A., Zetterling M., Hesselager G., Alafuzoff I., Larsson E.M., Smits A. Perfusion and diffusion MRI combined with ¹¹C-methionine PET in the preoperative evaluation of suspected adult low-grade gliomas // Neurooncol. 2013. Vol. 14 (2). Р. 241–249. DOI: 10.1007/s11060-013-1178-3.Berntsson S.G., Falk A., Savitcheva I., Godau A., Zetterling M., Hesselager G., Alafuzoff I., Larsson E.M., Smits A. Perfusion and diffusion MRI combined with ¹¹C-methionine PET in the preoperative evaluation of suspected adult low-grade gliomas // Neurooncol. 2013. Vol. 14 (2). Р. 241–249. DOI: 10.1007/s11060-013-1178-3.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.