ldtЛучевая диагностика и терапияDiagnostic radiology and radiotherapy2079-5343Baltic Medical Education Center10.22328/2079-5343-2023-14-1-15-25ldt-828Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL RESEARCHМетаболизм головного мозга у пациентов с COVID-19 по данным мультивоксельной 1H-МРС: проспективное исследованиеStudying of changes in metabolites in the brain in patients with COVID-19 according to multivoxel 1H-MRS: prospective studyhttps://orcid.org/0000-0003-4871-2341ТрофимоваТ. Н.TrofimovaT. N.

Трофимова Татьяна Николаевна — доктор медицинских наук, профессор, член-корреспондент

197376, Санкт-Петербург, ул. Академика Павлова, д. 9

Tatyana N. Trofimova — Dr. of Sci. (Med.), Professor, Corresponding Member of the Russian Academy of Sciences; Chief Scientific Officer of Neuroimaging Laboratory

 197376, St. Petersburg, Academician Pavlov St., 9

https://orcid.org/0000-0002-2836-1516БогданА. А.BogdanA. A.

Богдан Андрей Александрович — кандидат медицинских наук, младший научный сотрудник, врач-рентгенолог

197022, Санкт-Петербург, ул. Профессора Попова, д. 5

WOS Research ID K-3642–2018

Andrey A. Bogdan  — Cand. of Sci. (Med.), senior researcher, radiologist

197022, St. Petersburg, Professor Popova St., 5

WOS Research ID K–3642–2018

andrey.a.bogdan@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-5395-9931КрюковаЕ. В.KryukovaE. V.

Крюкова Елена Владимировна — врач-невролог

 197376, Санкт-Петербург, ул. Академика Павлова, д. 9

Elena V. Kryukova — neurologist

St. Petersburg, Academician Pavlov St., 9

eldementyeva@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-0626-9356МагоновЕ. П.MagonovE. P.

Магонов Евгений Петрович — кандидат медицинских наук, врач-рентгенолог

197110, Санкт-Петербург, Морской проспект, д. 3

WOS Research ID M-9347–2017

Evgeny P. Magonov — Cand. of Sci. (Med.), radiologis

193079, St. Petersburg, Narodnaya St., 21

emagonov@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-0463-9832КатаеваГ. В.KataevaG. V.

Катаева Галина Вадимовна — кандидат биологических наук, научный сотрудник

197758, Санкт-Петербург, пос. Песочный, Ленинградская ул., д. 70

Galina V. Kataevа — Cand. of Sci. (Med.), researcher

197758, St. Petersburg, pos. Pesochny, Leningradskaya st., 70

 

kataevagalina@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1557-327XОвдиенкоО. А.OvdienkoO. A.

Овдиенко Оксана Александровна — кандидат медицинских наук, заведующий неврологическим отделением

 193079, Санкт-Петербург, ул. Народная, д. 21

Oksana A. Ovdienko  — Cand. of Sci. (Med.), Head of the Neurological Department

193079, St. Petersburg, Narodnaya St., 21

ksu0706@rambler.ruЗуеваО. Н.ZuevaO. N.

Зуева Ольга Николаевна — кандидат медицинских наук, заместитель начальника госпиталя по неврологии

193079, Санкт-Петербург, ул. Народная, д. 21, к. 2

Olga N. Zueva — Cand. of Sci. (Med.), Deputy Head of the Hospital for Neurology

193079, St. Petersburg, Narodnaya St., 21

zuevaon@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0003-0452-7478БоеваЕ. В.BoevaE. V.

Боева Екатерина Валериевна — кандидат медицинских наук, врач-инфекционист, заведующая отделением хронической вирусной инфекции

197101, Санкт-Петербург, ул. Мира, д. 14

WOS Research ID AAG–8169–2020

Ekaterina V. Boeva — Cand. of Sci. (Med.), Infectious disease specialist, Head of the Department of Chronic Viral Infection

197101, St. Petersburg, Mira str., 14

WOS Research ID AAG–8169–2020

 

https://orcid.org/0000-0002-2006-2255БеляковН. А.BelyakovN. A.

Беляков Николай Алексеевич — доктор медицинских наук, профессор, академик РАН, заведующий кафедрой социально значимых инфекций и фтизиопульмонологии; ; руководитель СЗО Центра по профилактике и борьбе со СПИД

 197022, Санкт-Петербург, ул. Льва Толстого, д. 6–8

Nikolai A. Belyakov  — Dr. of Sci. (Med.), Professor, Academician of the Russian Academy of Sciences; Head of the Department of Socially Significant Infections and Phthisiopulmonology, Head of the Center for Prevention and Control of AIDS

197022, St. Petersburg, Leo Tolstoy str., 6–8

beliakov.akad.spb@yandex.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0808-183XЮрковскийА. М.YurkovskiyA. M.

Юрковский Алексей Михайлович — доктор медицинских наук, заведующий кафедрой лучевой диагностики, лучевой терапии с курсом факультета повышения квалификации и  переподготовки

246000, Гомель, ул. Ланге, д. 5

Alexei M. Yurkovskiy — Dr. of Sci. (Med.), Ass. Professor, Head of department of the radiology with the course of the Faculty of Professional Development and Retraining

yurkovsky@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0003-0483-7329СтомаИ. О.StomaI. O.

Стома Игорь Олегович — доктор медицинских наук, доцент, ректор

246000, Гомель, ул. Ланге, д. 5

Igor O. Stoma — Dr. of Sci. (Med.), Associate Professor, Rector

rektor@gsmu.byhttps://orcid.org/0000-0003-1086-1675НазаренкоИ. В.NazarenkoI. V.

Назаренко Ирина Вячеславовна — кандидат медицинских наук, доцент кафедры лучевой диагностики, лучевой терапии с курсом факультета повышения квалификации и  переподготовки

246000, Гомель, ул. Ланге, д. 5

Iryna V. Nazarenko — Cand. of Sci. (Med), Assistant lecturer at the department of radiology with the course of the Faculty of Professional Development and Retraining

irisha_n.91@mail.ruПервый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет имени академика И. П. Павлова; Институт мозга человека имени Н. П. БехтеревойРоссияPavlov First St. Petersburg State Medical University; N. P. Bechtereva Institute of the Human BrainRussian FederationСанкт-Петербургский государственный электротехнический университет «ЛЭТИ» имени В. И. УльяноваРоссияSt. Petersburg Electrotechnical University «LETI» St. PetersburgRussian FederationИнститут мозга человека имени Н. П. БехтеревойРоссияN. P. Bechtereva Institute of the Human BrainRussian FederationКонсультативно-диагностический центр с поликлиникойРоссияConsultative and Diagnostic Center with a Polyclinic of the Administrative Directorate of the President of the Russian FederationRussian FederationРоссийский научный центр радиологии и хирургических технологий имени академика А. М. ГрановаРоссияGranov Russian research Center for Radiology and Surgical TechnologiesRussian FederationГоспиталь для ветеранов войнРоссияHospital for veterans of warsRussian FederationПервый Санкт-Петербургский государственный медицинский университет имени академика И. П. Павлова; Санкт-Петербургский научно-исследовательский институт эпидемиологии и микробиологии имени ПастераРоссияPavlov First St. Petersburg State Medical University; St. Petersburg Pasteur Research Institute of Epidemiology and MicrobiologyRussian FederationГомельский государственный медицинский университетБеларусьGomel State Medical UniversityBelarus2023130420231411525Copyright © Трофимова Т.Н., Богдан А.А., Крюкова Е.В., Магонов Е.П., Катаева Г.В., Овдиенко О.А., Зуева О.Н., Боева Е.В., Беляков Н.А., Юрковский А.М., Стома И.О., Назаренко И.В., 20232023Трофимова Т.Н., Богдан А.А., Крюкова Е.В., Магонов Е.П., Катаева Г.В., Овдиенко О.А., Зуева О.Н., Боева Е.В., Беляков Н.А., Юрковский А.М., Стома И.О., Назаренко И.В.Trofimova T.N., Bogdan A.A., Kryukova E.V., Magonov E.P., Kataeva G.V., Ovdienko O.A., Zueva O.N., Boeva E.V., Belyakov N.A., Yurkovskiy A.M., Stoma I.O., Nazarenko I.V.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://radiag.bmoc-spb.ru/jour/article/view/828ВВЕДЕНИЕ

ВВЕДЕНИЕ: Представители семейства коронавирусов могут воздействовать на центральную нервную систему человека, вызывая различные неврологические осложнения у пациентов с SARS-CoV-2. Перспективной методикой для оценки прогноза стойких неврологических проявлений и осложнений, определения при долгосрочном наблюдении полноты реабилитации пациента представляется протонная магнитно-резонансная спектроскопия (1H-МРС).

ЦЕЛЬ

ЦЕЛЬ: Изучить изменения профиля метаболитов в веществе головного мозга в сопоставлении с когнитивными нарушениями у больных при COVID-19.

МАТЕРИАЛЫ И  МЕТОДЫ

МАТЕРИАЛЫ И  МЕТОДЫ: 68 пациентам с  верифицированным диагнозом COVID-19 и  неврологическими жалобами выполнен диагностический комплекс, включающий психоневрологическую оценку и  МРТ головного мозга, в  том числе многовоксельную 1H-МРС, начиная с первых 2 недель от начала заболевания. 11 пациентам комплексное обследование было выполнено в динамике, спустя 7–8 месяцев от начала заболевания. Критериями исключения была острая грубая неврологическая симптоматика, возраст старше 65 лет, нахождение на ИВЛ, КТ легких III–IV, а также информация о психоневрологических нарушениях в пре-ковидный период. В качестве группы контроля были взяты данные 10 здоровых добровольцев (возраст 30–67 лет) из локальной базы данных, собранной ранее. Статистика: Межгрупповые различия отношений площадей пиков метаболитов, определяемых методом 1H-МРС, оценивались при помощи непараметрического критерия Манна–Уитни с поправкой Бонферрони на множественность сравнений. Значения считались статистически значимыми при р<0,05. РЕЗУЛЬТАТЫ: По данным 1H-МРС у всех пациентов с COVID-19 были выявлены метаболические изменения головного мозга: статистически значимое нарастание показателей mI/Cr в белом и сером веществе и диффузное снижение уровней Cho/Cr в суправентрикулярном белом веществе даже при отсутствии каких-либо изменений на структурной МРТ. ОБСУЖДЕНИЕ: Пациенты были разделены на три подгруппы по степени выраженности неврологических симптомов, возникших с началом коронавирусной инфекции. Наиболее выраженные метаболические изменения были выявлены в группе с тяжелыми неврологическими проявлениями (НП). При динамическом контроле отмечается постепенное восстановление профиля метаболитов, но в нашей выборке в указанные сроки полная нормализация не была достигнута. ЗАКЛЮЧЕНИЕ: Полученные данные свидетельствуют о метаболических изменениях при инфицировании SARS-CoV-2, а также перспективности применения методики 1H-МРС в диагностике неврологических осложнений новой коронавирусной инфекции, включая проявления психоневрологического синдрома, ассоциированного с COVID-19. ><0,05.

РЕЗУЛЬТАТЫ

РЕЗУЛЬТАТЫ: По данным 1H-МРС у всех пациентов с COVID-19 были выявлены метаболические изменения головного мозга: статистически значимое нарастание показателей mI/Cr в белом и сером веществе и диффузное снижение уровней Cho/Cr в суправентрикулярном белом веществе даже при отсутствии каких-либо изменений на структурной МРТ.

ОБСУЖДЕНИЕ

ОБСУЖДЕНИЕ: Пациенты были разделены на три подгруппы по степени выраженности неврологических симптомов, возникших с началом коронавирусной инфекции. Наиболее выраженные метаболические изменения были выявлены в группе с тяжелыми неврологическими проявлениями (НП). При динамическом контроле отмечается постепенное восстановление профиля метаболитов, но в нашей выборке в указанные сроки полная нормализация не была достигнута.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ЗАКЛЮЧЕНИЕ: Полученные данные свидетельствуют о метаболических изменениях при инфицировании SARS-CoV-2, а также перспективности применения методики 1H-МРС в диагностике неврологических осложнений новой коронавирусной инфекции, включая проявления психоневрологического синдрома, ассоциированного с COVID-19.

INTRODUCTION

INTRODUCTION: Members of the coronavirus family can affect the human central nervous system, causing various neurological complications in patients with SARS-CoV-2. Proton magnetic resonance spectroscopy (1H-MRS) seems to be a promising technique for assessing the prognosis of persistent neurological manifestations and complications, determining the completeness of a patient’s recovery during long-term follow-up. O

BJECTIVE

BJECTIVE: To study changes in the metabolites profile in the brain with relation to cognitive impairment in patients with COVID-19.

MATERIALS AND METHODS

MATERIALS AND METHODS: 68 patients with verified COVID-19 and neurological complaints underwent a diagnostic workup, including a psychoneurological assessment and MRI of the brain with multivoxel proton magnetic resonance spectroscopy (1H-MRS), starting in the first 2 weeks from the onset of the disease. In 11 patients, a complex examination was repeated 7–8 months after the onset of the disease. The exclusion criteria were acute severe neurological symptoms, age over 65 years, artificial lung ventilation, lung CT score III–IV, as well as information about pre-Covid neuropsychiatric disorders. As a control group, earlier collected data of 10 healthy volunteers (age 30–67 years) were taken from a local database. Statistics: Intergroup differences in the ratios of metabolites peak areas determined by the 1H-MPC method were assessed using the nonparametric Mann-Whitney test with Bonferroni’s correction for multiple comparisons. Values were considered statistically significant at p<0.05. RESULTS: According to 1H-MRS, all patients with COVID-19 showed metabolic changes in the brain: a statistically significant increase in mI/Cr in the white and gray matter and a diffuse decrease in the levels of Cho/Cr in the supraventricular white matter, even in the absence of any changes in structural MRI. DISCUSSOIN: Patients were divided into three subgroups according to the severity of neurological symptoms that arose with the onset of the coronavirus infection. The most pronounced metabolic changes were found in the group with severe neurological manifestations (NM). At follow-up, a gradual recovery of the metabolite profile was noted, but in our sample group complete normalization was not achieved within the specified time frame. CONCLUSION: The obtained data indicate metabolic changes associated with SARS-CoV-2 infection, as well as the prospects for using the 1H-MPC technique in the diagnosis of neurological complications of the new coronavirus infection, including manifestations of a psychoneurological syndrome associated with COVID-19.><0.05.

RESULTS

RESULTS: According to 1H-MRS, all patients with COVID-19 showed metabolic changes in the brain: a statistically significant increase in mI/Cr in the white and gray matter and a diffuse decrease in the levels of Cho/Cr in the supraventricular white matter, even in the absence of any changes in structural MRI.

DISCUSSOIN

DISCUSSOIN: Patients were divided into three subgroups according to the severity of neurological symptoms that arose with the onset of the coronavirus infection. The most pronounced metabolic changes were found in the group with severe neurological manifestations (NM). At follow-up, a gradual recovery of the metabolite profile was noted, but in our sample group complete normalization was not achieved within the specified time frame.

CONCLUSION

CONCLUSION: The obtained data indicate metabolic changes associated with SARS-CoV-2 infection, as well as the prospects for using the 1H-MPC technique in the diagnosis of neurological complications of the new coronavirus infection, including manifestations of a psychoneurological syndrome associated with COVID-19.

протонная МР-спектроскопияCOVID-19SARS-CoV-2метаболические изменения неврологические осложнениянарушения когнитивных функцийрroton MRI spectroscopyCOVID-19SARS-CoV-2metabolic changesneurological complicationscognitive impairmentИсследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 23-45-10017, в рамках российско-белорусского сотрудничества https://rscf.ru/project/23-45-10017/ReferencesБеляков Н.А., Багненко С.Ф., Трофимова Т.Н. и др. Эволюция пандемии COVID-19: монография. СПб.: Балтийский медицинский образовательный центр. 2021. 410 с. [Belyakov N.A., Bagnenko S.F., Trofimova T.N. Evolution of the COVID-19 pandemic: monograph. St. Petersburg: Baltic Medical Education Center, 2021. 410 p. (In Russ.)].Беляков Н.А., Багненко С.Ф., Трофимова Т.Н. и др. Эволюция пандемии COVID-19: монография. СПб.: Балтийский медицинский образовательный центр. 2021. 410 с. [Belyakov N.A., Bagnenko S.F., Trofimova T.N. Evolution of the COVID-19 pandemic: monograph. St. Petersburg: Baltic Medical Education Center, 2021. 410 p. (In Russ.)].Беляков Н.А., Симакина О.Е., Трофимова Т.Н. и др. Динамика пандемии COVID-19 и формирование постковидного периода в России // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2021. Т. 13, № 2. С. 7–19. [Belyakov N.A., Simakina O.E., Trofimova T.N. Dynamics of the COVID-19 pandemic and the formation of the post-COVID period in Russia. HIV infection and immunosuppression, 2021, Vol. 13, No. 2, рр. 7–19 (In Russ.)].Беляков Н.А., Симакина О.Е., Трофимова Т.Н. и др. Динамика пандемии COVID-19 и формирование постковидного периода в России // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2021. Т. 13, № 2. С. 7–19. [Belyakov N.A., Simakina O.E., Trofimova T.N. Dynamics of the COVID-19 pandemic and the formation of the post-COVID period in Russia. HIV infection and immunosuppression, 2021, Vol. 13, No. 2, рр. 7–19 (In Russ.)].Aхmocida D, Palmieri M, Frati A, Santoro A, Pesce A. How SARS-Cov-2 can involve the central nervous system. A systematic analysis of literature of the department of human neurosciences of Sapienza University, Italy // J. Clin. Neurosci. 2020. Vol. 79. Р. 231–236.Aхmocida D, Palmieri M, Frati A, Santoro A, Pesce A. How SARS-Cov-2 can involve the central nervous system. A systematic analysis of literature of the department of human neurosciences of Sapienza University, Italy // J. Clin. Neurosci. 2020. Vol. 79. Р. 231–236.Karadas O., Ozturk B., Sonkaya A.R. A prospective clinical study of detailed neurological manifestations in patients with COVID-19 // Neurol Sci. 2020. Vol. 41, No. 8. Р. 1991–1995.Karadas O., Ozturk B., Sonkaya A.R. A prospective clinical study of detailed neurological manifestations in patients with COVID-19 // Neurol Sci. 2020. Vol. 41, No. 8. Р. 1991–1995.Roy D., Ghosh R., Dubey S., Dubey M.J., Benito-Leon J., Kanti Ray B. Neurological and Neuropsychiatric Impacts of COVID-19 Pandemic // Can. J. Neurol. Sci. 2021. Vol. 48, No. 1. Р. 9–24.Roy D., Ghosh R., Dubey S., Dubey M.J., Benito-Leon J., Kanti Ray B. Neurological and Neuropsychiatric Impacts of COVID-19 Pandemic // Can. J. Neurol. Sci. 2021. Vol. 48, No. 1. Р. 9–24.Mao L., Jin H., Wang M., et al. Neurologic Manifestations of Hospitalized Patients With Coronavirus Disease 2019 in Wuhan., China // JAMA Neurol. 2020. Vol. 7, No. 6. Р. 683–690.Mao L., Jin H., Wang M., et al. Neurologic Manifestations of Hospitalized Patients With Coronavirus Disease 2019 in Wuhan., China // JAMA Neurol. 2020. Vol. 7, No. 6. Р. 683–690.Acharya A., Kevadiya B.D., Gendelman H.E., Byrareddy S.N. SARS-CoV-2 Infection Leads to Neurological Dysfunction // J. Neuroimmune Pharmacol. 2020. Vol. 15, No. 2. Р. 167–173.Acharya A., Kevadiya B.D., Gendelman H.E., Byrareddy S.N. SARS-CoV-2 Infection Leads to Neurological Dysfunction // J. Neuroimmune Pharmacol. 2020. Vol. 15, No. 2. Р. 167–173.Liguori C, Pierantozzi M, Spanetta M, et al. Subjective neurological symptoms frequently occur in patients with SARS-CoV2 infection // Brain Behav Immun. 2020. Vol. 88. Р. 11–16.Liguori C, Pierantozzi M, Spanetta M, et al. Subjective neurological symptoms frequently occur in patients with SARS-CoV2 infection // Brain Behav Immun. 2020. Vol. 88. Р. 11–16.Hampshirea А., Trendera W., Chamberlainb S.R., Jollya A.E., Grantd J.E., Patricke F., Mazibukoe N., Williamse S.C.R., Barnbye J.M, Hellyera Р., Mehtae M.A. Cognitive deficits in people who have recovered from COVID-19 A. Hampshire et al. Cognitive deficits in people who have recovered from COVID-19 // EClinicalMedicine. 2021. July 22, Vol. 17. Р. 03. https://doi.org/10.1016/j.eclinm.2021.101044.Hampshirea А., Trendera W., Chamberlainb S.R., Jollya A.E., Grantd J.E., Patricke F., Mazibukoe N., Williamse S.C.R., Barnbye J.M, Hellyera Р., Mehtae M.A. Cognitive deficits in people who have recovered from COVID-19 A. Hampshire et al. Cognitive deficits in people who have recovered from COVID-19 // EClinicalMedicine. 2021. July 22, Vol. 17. Р. 03. https://doi.org/10.1016/j.eclinm.2021.101044.Davis H.E., Assaf G.S., McCorkel L. et al. Characterizing long COVID in an international cohort: 7 months of symptoms and their impact // EClinicalMedicine. 2021. https://doi.org/10.1016/j.eclinm.2021.101019.Davis H.E., Assaf G.S., McCorkel L. et al. Characterizing long COVID in an international cohort: 7 months of symptoms and their impact // EClinicalMedicine. 2021. https://doi.org/10.1016/j.eclinm.2021.101019.Harapan B.N., Yoo H.J. Neurological symptoms, manifestations, and complications associated with severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) and coronavirus disease 19 (COVID-19) // J. Neurol. 2021.Harapan B.N., Yoo H.J. Neurological symptoms, manifestations, and complications associated with severe acute respiratory syndrome coronavirus 2 (SARS-CoV-2) and coronavirus disease 19 (COVID-19) // J. Neurol. 2021.Трофимова Т.Н., Андропова П.Л., Савинцева Ж.И., Беляков Н.А. Нейрорадиология в острой фазе коронавирусной инфекции — COVID-19 // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2021. Т. 13, № 2. С. 20–32.Трофимова Т.Н., Андропова П.Л., Савинцева Ж.И., Беляков Н.А. Нейрорадиология в острой фазе коронавирусной инфекции — COVID-19 // ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2021. Т. 13, № 2. С. 20–32.Yachou Y., El Idrissi A., Belapasov V., Ait Benali S. Neuroinvasion, neurotropic, and neuroinflammatory events of SARS-CoV-2: understanding the neurological manifestations in COVID-19 patients // Neurol. Sci. 2020. Vol. 41, No. 10. Р. 2657–2669.Yachou Y., El Idrissi A., Belapasov V., Ait Benali S. Neuroinvasion, neurotropic, and neuroinflammatory events of SARS-CoV-2: understanding the neurological manifestations in COVID-19 patients // Neurol. Sci. 2020. Vol. 41, No. 10. Р. 2657–2669.The Lancet N. Long COVID: understanding the neurological effects // Lancet Neurol. 2021. Vol. 20, No. 4. Р. 247.The Lancet N. Long COVID: understanding the neurological effects // Lancet Neurol. 2021. Vol. 20, No. 4. Р. 247.Douaud G., Lee S., Alfaro-Almagro F. еt al. Brain imaging before and after COVID-19 in UK Biobank this version posted June 15, 2021. https://doi.org/10.1101/2021.06.11.21258690doi: medRxiv preprint.Douaud G., Lee S., Alfaro-Almagro F. еt al. Brain imaging before and after COVID-19 in UK Biobank this version posted June 15, 2021. https://doi.org/10.1101/2021.06.11.21258690doi: medRxiv preprint.Halpin S, O’Connor R, Sivan M. Long COVID and chronic COVID syndromes // J. Med. Virol. 2021. Vol. 93, No. 3. Р. 1242–1243.Halpin S, O’Connor R, Sivan M. Long COVID and chronic COVID syndromes // J. Med. Virol. 2021. Vol. 93, No. 3. Р. 1242–1243.Chougar L., Shor N., Weiss N., et al. Retrospective Observational Study of Brain MRI Findings in Patients with Acute SARS-CoV-2 Infection and Neurologic Manifestations // Radiology. 2020. Vol. 297, No. 3. E313-E323.Chougar L., Shor N., Weiss N., et al. Retrospective Observational Study of Brain MRI Findings in Patients with Acute SARS-CoV-2 Infection and Neurologic Manifestations // Radiology. 2020. Vol. 297, No. 3. E313-E323.Baig A.M., Khaleeq A., Ali U., Syeda H. Evidence of the COVID-19 Virus Targeting the CNS: Tissue Distribution, Host-Virus Interaction, and Proposed Neurotropic Mechanisms // ACS Chem. Neurosci. 2020. Vol. 11, No. 7. Р. 995–998.Baig A.M., Khaleeq A., Ali U., Syeda H. Evidence of the COVID-19 Virus Targeting the CNS: Tissue Distribution, Host-Virus Interaction, and Proposed Neurotropic Mechanisms // ACS Chem. Neurosci. 2020. Vol. 11, No. 7. Р. 995–998.Богдан А.А., Хоменко Ю.Г., Катаева Г.В., Трофимова Т.Н. Принципы группировки данных при оценке результатов многовоксельного спектроскопического исследования головного мозга // Лучевая диагностика и терапия. 2016. № 4 (7). С. 15–19.Богдан А.А., Хоменко Ю.Г., Катаева Г.В., Трофимова Т.Н. Принципы группировки данных при оценке результатов многовоксельного спектроскопического исследования головного мозга // Лучевая диагностика и терапия. 2016. № 4 (7). С. 15–19.Asadi-Pooya A.A., Simani L. Central nervous system manifestations of COVID-19: A systematic review // J. Neurol Sci. 2020. Vol. 413. 116832.Asadi-Pooya A.A., Simani L. Central nervous system manifestations of COVID-19: A systematic review // J. Neurol Sci. 2020. Vol. 413. 116832.Niazkar H.R., Zibaee B., Nasimi A., Bahri N. The neurological manifestations of COVID-19: a review article // Neurol Sci. 2020. Vol. 41, No. 7. Р. 1667–1671.Niazkar H.R., Zibaee B., Nasimi A., Bahri N. The neurological manifestations of COVID-19: a review article // Neurol Sci. 2020. Vol. 41, No. 7. Р. 1667–1671.Solana E., Martinez-Heras E., Martinez-Lapiscina E.H. et al. Magnetic resonance markers of tissue damage related to connectivity disruption in multiple sclerosis // Neuroimage Clin. 2018. Vol. 20. Р. 161–168.Solana E., Martinez-Heras E., Martinez-Lapiscina E.H. et al. Magnetic resonance markers of tissue damage related to connectivity disruption in multiple sclerosis // Neuroimage Clin. 2018. Vol. 20. Р. 161–168.Simone IL, Tortorella C, Federico F, et al. Axonal damage in multiple sclerosis plaques: a combined magnetic resonance imaging and 1H-magnetic resonance spectroscopy study // J. Neurol Sci. 2001. Vol. 182, No. 2. Р. 143–150.Simone IL, Tortorella C, Federico F, et al. Axonal damage in multiple sclerosis plaques: a combined magnetic resonance imaging and 1H-magnetic resonance spectroscopy study // J. Neurol Sci. 2001. Vol. 182, No. 2. Р. 143–150.Rapalino O., Weerasekera A., Moum S.J. et al. Brain MR Spectroscopic Findings in 3 Consecutive Patients with COVID-19: Preliminary Observations // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2021. Vol. 42, No. 1. Р. 37–41.Rapalino O., Weerasekera A., Moum S.J. et al. Brain MR Spectroscopic Findings in 3 Consecutive Patients with COVID-19: Preliminary Observations // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2021. Vol. 42, No. 1. Р. 37–41.Богдан А.А., Ильвес А.Г., Катаева Г.В., Прахова Л.Н., Трофимова Т.Н., Столяров И.Д. Особенности регионарного метаболизма в головном мозге при ремиттирующем и вторично-прогрессирующем типах течения рассеянного склероза // Журнал неврологии и психиатрии им. С. С. Корсакова. 2015. Т. 115, № 8–2. С. 14–17. [Bogdan A.A., Ilves A.G., Kataeva G.V., Prakhova L.N., Trofimova T.N., Stolyarov I.D. Features of regional metabolism in the brain in relapsing and secondary progressive types of multiple sclerosis. Journal of Neurology and Psychiatry. S. S. Korsakov, 2015, Vol. 115, No. 8–2. pp. 14–17 (In Russ.)].Богдан А.А., Ильвес А.Г., Катаева Г.В., Прахова Л.Н., Трофимова Т.Н., Столяров И.Д. Особенности регионарного метаболизма в головном мозге при ремиттирующем и вторично-прогрессирующем типах течения рассеянного склероза // Журнал неврологии и психиатрии им. С. С. Корсакова. 2015. Т. 115, № 8–2. С. 14–17. [Bogdan A.A., Ilves A.G., Kataeva G.V., Prakhova L.N., Trofimova T.N., Stolyarov I.D. Features of regional metabolism in the brain in relapsing and secondary progressive types of multiple sclerosis. Journal of Neurology and Psychiatry. S. S. Korsakov, 2015, Vol. 115, No. 8–2. pp. 14–17 (In Russ.)].Трофимова Т.Н., Беляков Н.А., Рассохин В.В. Радиология и ВИЧ-инфекция. СПб.: Балтийский медицинский образовательный центр, 2017. 352 с. [Trofimova T.N., Belyakov N.A., Rassokhin V.V. Radiology and HIV infection. St. Petersburg: Baltic Medical Education Center, 2017. 352 p. (In Russ.)].Трофимова Т.Н., Беляков Н.А., Рассохин В.В. Радиология и ВИЧ-инфекция. СПб.: Балтийский медицинский образовательный центр, 2017. 352 с. [Trofimova T.N., Belyakov N.A., Rassokhin V.V. Radiology and HIV infection. St. Petersburg: Baltic Medical Education Center, 2017. 352 p. (In Russ.)].

The authors declare that there are no conflicts of interest present.