Предпосылки для использования текстурного анализа в дифференциальной диагностике кистозных образований поджелудочной железы: критическая оценка опубликованных метаанализов и рекомендаций международных сообществ

ВВЕДЕНИЕ: Кистозные образования поджелудочной железы (ПЖ) представлены гетерогенной группой доброкачественных и злокачественных изменений, различных по гистологическим, патоморфологическим и прогностическим признакам. Широкое внедрение и  совершенствование методов лучевой диагностики повышает выявляемость кист ПЖ. Несмотря на современные диагностические методики, по-прежнему, актуальна и сложна проблема дифференцировки различных подтипов кист и поиска признаков малигнизации.

ЦЕЛЬ: Анализ международных публикаций, посвященных возможностям и трудностям дифференцировки кистозных образований ПЖ методами инвазивной и неинвазивной лучевой диагностики, анализ утвержденных рекомендаций по ведению пациентов с данной патологией, выявление предпосылок для использования текстурного анализа изображений в диагностике кистозных образований ПЖ.

МАТЕРИАЛЫ И  МЕТОДЫ: Проведен поиск научных публикаций в  информационно-аналитических системах PubMed и  Springer за  период 2009–2023  гг. по  ключевым словам: «pancreatic tumors» (опухоли ПЖ), «pancreatic cyst» (киста ПЖ), «pancreatic cystic lesion» (кистозное образование ПЖ), «pancreatic radiomics» (радиомика ПЖ), «intraductal papillary mucinous neoplasm» (внутрипротоковая папиллярная муцинозная опухоль), «pancreatic cystadenoma» (цистаденома ПЖ). Для анализа было отобрано 49 публикаций.

РЕЗУЛЬТАТЫ: Несмотря на  высокий потенциал современных методов неинвазивной диагностики в  обнаружении кист ПЖ, до сих пор представляет большую трудность дифференцировка кистозных образований между собой. Существующим на данный момент руководствам недостает специфичности в дифференцировке кистозных образований, что требует поиска новых маркеров. На данный момент оценка потенциала малигнизации кист ПЖ сводится лишь к двум основным критериям — диаметру главного панкреатического протока (ГПП) и наличию аскуляризированного солидного компонента.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ: Схожесть семиотики, ограниченность инвазивных методов диагностики, высокие риски рецидива и потенциала малигнизации при определенных подтипах кистозных неоплазий диктуют необходимость разработки и  внедрения в практику новых диагностических методик, которые позволят более прецизионно оценивать структуру образований, точнее стратифицировать риски и  отдаленный прогноз. Текстурный анализ изображений является новым и  перспективным направлением неинвазивной лучевой диагностики и делает возможным оценку тех структурных параметров образований, суждение о которых невозможно по данным методов лучевой диагностики в их привычном виде, и позволяет в определенной степени нивелировать проблемы традиционного диагностического подхода.

1. Ozaki K., Ikeno H., Kaizaki Y. et al. Pearls and pitfalls of imaging features of pancreatic cystic lesions: a case-based approach with imaging-pathologic correlation // Jpn. J. Radiol. 2021. Vol. 39, No. 2. Р. 118–142. doi: 10.1007/s11604-020-01032-1.

2. Kloth C., Haggenmüller B., Beck A. et al. Diagnostic, Structured Classification and Therapeutic Approach in Cystic Pancreatic Lesions: Systematic Findings with Regard to the European Guidelines // Diagnostics (Basel). 2023. Vol. 13, No. 3. Р. 454. doi: 10.3390/diagnostics13030454.

3. Zerboni G., Signoretti M., Crippa S., Falconi M., Arcidiacono P.G., Capurso G. Systematic review and meta-analysis: Prevalence of incidentally detected pancreatic cystic lesions in asymptomatic individuals // Pancreatology. 2019. Vol. 19, No. 1. Р. 2–9. doi: 10.1016/j.pan.2018.11.014.

4. Valsangkar N.P., Morales-Oyarvide V., Thayer S.P. et al. 851 resected cystic tumors of the pancreas: a 33-year experience at the Massachusetts General Hospital // Surgery. 2012. Vol. 152, No. 3, Suppl 1. Р. 4–12. doi: 10.1016/j.surg.2012.05.033.

5. Springer S., Masica D.L., Dal Molin M. et al. A multimodality test to guide the management of patients with a pancreatic cyst // Sci. Transl. Med. 2019. Vol.11, No 501. doi: 10.1126/scitranslmed.aav4772.

6. Javed A.A. et al. Pancreatic Fistula and Delayed Gastric Emptying After Pancreatectomy: Where do We Stand? // Indian J. Surg. 2015. Vol. 77, No. 5. Р. 409–425. doi: 10.1007/s12262-015-1366-9.

7. De Pretis N., Mukewar S., Aryal-Khanal A., Bi Y., Takahashi N., Chari S. Pancreatic cysts: Diagnostic accuracy and risk of inappropriate resections // Pancreatology. 2017. Vol. 17, No. 2. Р. 267–272. doi: 10.1016/j.pan.2017.01.002.

8. Larson A., Kwon R.S. Natural History of Pancreatic Cysts // Dig. Dis. Sci. 2017. Vol. 62, No. 7. Р. 1770–1777. doi: 10.1007/s10620-017-4542-x.

9. Hata T., Sakata N., Okada T. et al. Dilated papilla with mucin extrusion is a potential predictor of acute pancreatitis associated with intraductal papillary mucinous neoplasms of pancreas // Pancreatology. 2013. Vol. 13, No. 6. Р. 615–620. doi: 10.1016/j.pan.2013.09.003.

10. Jang J.W., Kim M.H., Jeong S.U. et al. Clinical characteristics of intraductal papillary mucinous neoplasm manifesting as acute pancreatitis or acute recurrent pancreatitis // J. Gastroenterol. Hepatol. 2013. Vol. 28, No. 4. Р. 731–738. doi: 10.1111/jgh.12121.

11. Yoon J.G., Smith D., Ojili V., Paspulati R.M., Ramaiya N.H., Tirumani S.H. Pancreatic cystic neoplasms: a review of current recommendations for surveillance and management // Abdom. Radiol. (NY). 2021. Vol. 46, No. 8. Р. 3946–3962. doi: 10.1007/s00261-021-03030-x.

12. Tanaka M., Fernández-Del Castillo C., Kamisawa T. et al. Revisions of international consensus Fukuoka guidelines for the management of IPMN of the pancreas // Pancreatology. 2017. Vol. 17, No. 5. Р. 738–753. doi: 10.1016/j.pan.2017.07.007.

13. Vege S.S., Ziring B., Jain R., Moayyedi P. Clinical Guidelines Committee; American Gastroenterology Association. American gastroenterological association institute guideline on the diagnosis and management of asymptomatic neoplastic pancreatic cysts // Gastroenterology. 2015. Vol. 148, No. 4. Р. 819–822. doi: 10.1053/j.gastro.2015.01.015.

14. European Study Group on Cystic Tumours of the Pancreas. European evidence-based guidelines on pancreatic cystic neoplasms // Gut. 2018. Vol. 67, No. 5. Р. 789– 804. doi: 10.1136/gutjnl-2018-316027.

15. Megibow A.J., Baker M.E., Morgan D.E. et al. Management of Incidental Pancreatic Cysts: A White Paper of the ACR Incidental Findings Committee // J. Am. Coll. Radiol. 2017. Vol. 14, No. 7. Р. 911–923. doi: 10.1016/j.jacr.2017.03.010.

16. Dunn D.P., Brook O.R., Brook A. et al. Measurement of pancreatic cystic lesions on magnetic resonance imaging: efficacy of standards in reducing inter-observer variability // Abdom. Radiol. (NY). 2016. Vol. 41, No. 3. Р. 500–507. doi: 10.1007/s00261-015-0588-4.

17. Boos J., Brook A., Chingkoe C.M. et al. MDCT vs. MRI for incidental pancreatic cysts: measurement variability and impact on clinical management // Abdom. Radiol. (NY). 2017. Vol. 42, No. 2. Р. 521–530. doi: 10.1007/s00261-016-0883-8.

18. Takakura K., Torisu Y., Kinoshita Y. et al. An Appraisal of Current Guidelines for Managing Malignancy in Pancreatic Intraductal Papillary Mucinous Neoplasm // JOP. 2018. Vol. 19, No. 4. Р. 178–182.

19. Elta G.H., Enestvedt B.K., Sauer B.G., Lennon A.M. ACG Clinical Guideline: Diagnosis and Management of Pancreatic Cysts // Am. J. Gastroenterol. 2018. Vol. 113, No. 4. Р. 464–479. doi: 10.1038/ajg.2018.14.

20. Kaiser J., Hackert T., Hinz U. et al. Surgery for intraductal papillary mucinous neoplasms in young patients: High-risk population // Surgery. 2023. Vol. 174, No. 2. Р. 330–336. doi: 10.1016/j.surg.2023.04.045.

21. Fritz S., Klauss M., Bergmann F. et al. Pancreatic main-duct involvement in branch-duct IPMNs: an underestimated risk // Ann. Surg. 2014. Vol. 260, No. 5. Р. 848– 856. doi: 10.1097/SLA.0000000000000980.

22. Crippa S., Pergolini I., Rubini C. et al. Risk of misdiagnosis and overtreatment in patients with main pancreatic duct dilatation and suspected combined/main-duct intraductal papillary mucinous neoplasms // Surgery. 2016. Vol. 159, No. 4. Р. 1041–1049. doi: 10.1016/j.surg.2015.11.003.

23. Boot C. A review of pancreatic cyst fluid analysis in the differential diagnosis of pancreatic cyst lesions // Ann. Clin. Biochem. 2014. Vol. 51, No. 2. Р. 151–166. doi: 10.1177/0004563213503819.

24. Abdelkader A., Hunt B., Hartley C.P., Panarelli N.C., Giorgadze T. Cystic Lesions of the Pancreas: Differential Diagnosis and Cytologic-Histologic Correlation // Arch. Pathol. Lab. Med. 2020. Vol. 144, No. 1. Р. 47–61. doi: 10.5858/arpa.2019-0308-RA.

25. Gillis A., Cipollone I., Cousins G., Conlon K. Does EUS-FNA molecular analysis carry additional value when compared to cytology in the diagnosis of pancreatic cystic neoplasm? A systematic review // HPB (Oxford). 2015. Vol. 17, No. 5. Р. 377–386. doi: 10.1111/hpb.12364.

26. Udare A., Agarwal M., Alabousi M. et al. Diagnostic Accuracy of MRI for Differentiation of Benign and Malignant Pancreatic Cystic Lesions Compared to CT and Endoscopic Ultrasound: Systematic Review and Meta-analysis // J. Magn. Reson. Imaging. 2021. Vol. 54, No. 4. Р. 1126–1137. doi: 10.1002/jmri.27606.

27. Kang H.J., Lee J.M., Joo I. et al. Assessment of Malignant Potential in Intraductal Papillary Mucinous Neoplasms of the Pancreas: Comparison between Multidetector CT and MR Imaging with MR Cholangiopancreatography // Radiology. 2016. Vol. 279, No. 1. Р. 128–139. doi: 10.1148/radiol.2015150217.

28. Liu H., Cui Y., Shao J., Shao Z., Su F., Li Y. The diagnostic role of CT, MRI/MRCP, PET/CT, EUS and DWI in the differentiation of benign and malignant IPMN: A meta-analysis // Clin Imaging. 2021. Vol. 72. Р. 183–193. doi: 10.1016/j.clinimag.2020.11.018.

29. Zhu S., Wang W.T., Shang X.S. et al. Difference analysis in prevalence of incidental pancreatic cystic lesions between computed tomography and magnetic resonance imaging // BMC Med. Imaging. 2019. Vol. 19, No. 1. Р. 43–52. doi: 10.1186/s12880-019-0341-5.

30. Ozaki K., Ikeno H., Kaizaki Y. et al. Pearls and pitfalls of imaging features of pancreatic cystic lesions: a case-based approach with imaging-pathologic correlation // Jpn. J. Radiol. 2021. Vol. 39, No. 2. Р. 118–142. doi: 10.1007/s11604-020-01032-1.

31. Wu J., Wang Y., Li Z. et al. Accuracy of Fukuoka and American Gastroenterological Association Guidelines for Predicting Advanced Neoplasia in Pancreatic Cyst Neoplasm: A Meta-Analysis // Ann. Surg. Oncol. 2019. Vol 26, No. 13. Р. 4522–4536. https://doi.org/10.1245/s10434-019-07921-8.

32. Mamone G., Barresi L., Tropea A., Di Piazza A., Miraglia R. MRI of mucinous pancreatic cystic lesions: a new updated morphological approach for the differential diagnosis // Updates Surg. 2020. Vol. 72, No. 3. Р. 617–637. doi: 10.1007/s13304-020-00800-y.

33. Habashi S., Draganov P.V. Pancreatic pseudocyst // World J. Gastroenterol. 2009. Vol. 15, No. 1. Р. 38–47. doi: 10.3748/wjg.15.38.

34. Park M., Lee J., Kim Y. et al. Pancreatic serous cystic neoplasm mimicking intraductal papillary mucinous neoplasm: Two case reports and literature review // Medicine (Baltimore). 2023. Vol. 102, No. 5. doi: 10.1097/MD.0000000000032820.

35. Amico E.C., Alves J.R., de Araújo Lima Liguori A., Sousa R.L. Serous Pancreatic Cystadenoma with Compression of Wirsung’s Duct // J. Gastrointest. Surg. 2019. Vol. 23, No. 1. Р. 176–178. doi: 10.1007/s11605-018-3794-x.

36. Ishigami K, Nishie A, Mochidome N, et al. Mucinous nonneoplastic cyst of the pancreas: CT and MRI appearances // Abdom. Radiol. (NY). 2017. Vol. 42, No. 12. Р. 2827–2834. doi: 10.1007/s00261-017-1204-6.

37. Karmazanovsky G., Belousova E., Schima W., Glotov A., Kalinin D., Kriger A. Nonhypervascular pancreatic neuroendocrine tumors: Spectrum of MDCT imaging findings and differentiation from pancreatic ductal adenocarcinoma // Eur. J. Radiol. 2019. Vol. 110. Р. 66–73. doi: 10.1016/j.ejrad.2018.04.006.

38. Koshita S., Fujita N., Noda Y. et al. Invasive carcinoma derived from «flat type» branch duct intraductal papillary mucinous neoplasms of the pancreas: impact of classification according to the height of mural nodule on endoscopic ultrasonography // J. Hepatobiliary Pancreat. Sci. 2015. Vol. 22, No. 4. Р. 301–309. doi: 10.1002/jhbp.199.

39. Karmazanovsky G., Gruzdev I., Tikhonova V. et al. Computed tomography-based radiomics approach in pancreatic tumors characterization // Radiol. Med. 2021. Vol. 126. Р. 1388–1395. doi: 10.1007/s11547-021-01405-0.

40. Dalal V., Carmicheal J., Dhaliwal A., Jain M., Kaur S., Batra S.K. Radiomics in stratification of pancreatic cystic lesions: Machine learning in action // Cancer Lett. 2020. Vol. 469. Р. 228–237. doi: 10.1016/j.canlet.2019.10.023.

41. Hanania A.N., Bantis L.E., Feng Z. et al. Quantitative imaging to evaluate malignant potential of IPMNs // Oncotarget. 2016. Vol. 7, No. 52. Р. 85776–85784. doi: 10.18632/oncotarget.11769.

42. Yang J., Guo X., Ou X., Zhang W., Ma X. Discrimination of Pancreatic Serous Cystadenomas From Mucinous Cystadenomas With CT Textural Features: Based on Machine Learning // Front Oncol. 2019. Vol. 9, No. 494. doi: 10.3389/fonc.2019.00494.

43. Xie H., Ma S., Guo X., Zhang X., Wang X. Preoperative differentiation of pancreatic mucinous cystic neoplasm from macrocystic serous cystic adenoma using radiomics: Preliminary findings and comparison with radiological model // Eur. J. Radiol. 2020. Vol. 122. doi: 10.1016/j.ejrad.2019.108747.

44. Jeon S.K., Kim J.H., Yoo J. et al. Assessment of malignant potential in intraductal papillary mucinous neoplasms of the pancreas using MR findings and texture analysis // Eur. Radiol. 2021. Vol. 31, No. 5. Р. 3394–3404. doi: 10.1007/s00330-020-07425-0.

45. Permuth JB, Choi J, Balarunathan Y. et al. Combining radiomic features with a miRNA classifier may improve prediction of malignant pathology for pancreatic intraductal papillary mucinous neoplasms // Oncotarget. 2016. Vol. 7, No. 52. doi: 10.18632/oncotarget.11768.

46. Liang W., Tian W., Wang Y. et al. Classification prediction of pancreatic cystic neoplasms based on radiomics deep learning models // BMC Cancer. 2022. Vol. 22, No. 1. doi: 10.1186/s12885-022-10273-4.

47. Wei R., Lin K., Yan W. et al. Computer-Aided Diagnosis of Pancreas Serous Cystic Neoplasms: A Radiomics Method on Preoperative MDCT Images // Technol. Cancer Res. Treat. 2019. Vol. 18. doi: 10.1177/1533033818824339.

48. Chu L.C., Park S., Soleimani S. et al. Classification of pancreatic cystic neoplasms using radiomic feature analysis is equivalent to an experienced academic radiologist: a step toward computer-augmented diagnostics for radiologists // Abdom. Radiol. (NY). 2022. Vol. 47, No. 12. Р. 4139–4150. doi: 10.1007/s00261-022-03663-6.

49. Ștefan P.A., Lupean R.A., Lebovici A. et al. Quantitative MRI of Pancreatic Cystic Lesions: A New Diagnostic Approach // Healthcare (Basel). 2022. Vol. 10, No. 6. doi: 10.3390/healthcare10061039.