Текстурный анализ КТ- и МР-изображений в дифференциальной диагностике почечно-клеточного рака: обзор

ВВЕДЕНИЕ: Почечно-клеточный рак (ПКР) — гетерогенная группа заболеваний. Наиболее распространенным типом ПКР является светлоклеточный ПКР. Биопсия опухоли является «золотым» стандартом верификации онкологического диагноза, однако при ПКР может давать неудовлетворительный результат вследствие характерной гетерогенности структуры ПКР. Неинвазивные методы диагностики — компьютерная томография и магнитно-резонансная томография — в сочетании с применением метода текстурного анализа потенциально могут дать большой объем информации о структуре опухоли почки и предположительной степени ее дифференцировки (грейде).
ЦЕЛЬ: Провести анализ публикаций, посвященных текстурному анализу при ПКР, возможностям и перспективам применения этого метода для увеличения информативности КТ- и МР-исследований.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ: В нашем обзоре представлены данные, полученные из доступных источников PubMed, Scopus и Web of Science, опубликованных до марта 2022 года включительно, найденные с помощью ключевых слов: почечно-клеточный рак, КТ, МРТ, текстурный анализ, радиомика на русском и английском языках.
РЕЗУЛЬТАТЫ: В литературном обзоре описаны методики текстурного анализа: выбор области интереса, модальности и фазы исследования, диагностической задачи. По результатам опубликованных научных работ авторы приходят к выводу, что применение текстурного анализа позволяет с высокой чувствительностью, специфичностью и точностью предсказать грейд ПКР, а также проводить дифференциальную диагностику ПКР с другими образованиями почек, прежде всего ангиомиолипомами с низким содержанием жира.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ: Применение текстурного анализа согласно опубликованным материалам является крайне перспективным для неинвазивного прогнозирования грейда ПКР и его дифференциальной диагностики, однако различие методик и отсутствие стандартизации проведения текстурного анализа требует проведения дополнительных исследований.

1. Moch H., Cubilla A.L., Humphrey P.A. et al. Ulbright. The 2016 WHO Classification of Tumours of the Urinary System and Male Genital Organs — Part A: Renal, Penile, and Testicular Tumours // Eur. Urol. 2016. Vol. 70, No. 1. Р. 93–105. doi: 10.1016/J.EURURO.2016.02.029.

2. Halefoglu A.M., Ozagari A.A. Tumor grade estimation of clear cell and papillary renal cell carcinomas using contrast-enhanced MDCT and FSE T2 weighted MR imaging: radiology-pathology correlation // Radiol. Med. 2021. Vol. 126, No. 9. Р. 1139–1148. doi: 10.1007/S11547-021-01350-Y.

3. Miles K.A., Ganeshan B., Hayball M.P. CT texture analysis using the filtration-histogram method: what do the measurements mean? // Cancer Imaging. 2013. Vol. 13, No. 3. Р. 400–406. doi: 10.1102/1470-7330.2013.9045.

4. Nioche C., Orlhac F., Boughdad S. et al. Lifex: A freeware for radiomic feature calculation in multimodality imaging to accelerate advances in the characterization of tumor heterogeneity // Cancer Res. 2018. Vol. 78, No. 16. Р. 4786–4789. doi: 10.1158/0008-5472.CAN-18-0125.

5. Schieda N., Lim R.S., Krishna S. et al. Diagnostic Accuracy of Unenhanced CT Analysis to Differentiate Low-Grade From High-Grade Chromophobe Renal Cell Carcinoma // AJR. Am. J. Roentgenol. 2018. Vol. 210, No. 5. Р. 1079–1087. doi: 10.2214/AJR.17.18874.

6. Bektas C.T., Kocak B., Yardimci A.H. et al. Clear Cell Renal Cell Carcinoma: Machine Learning-Based Quantitative Computed Tomography Texture Analysis for Prediction of Fuhrman Nuclear Grade // Eur. Radiol. 2019. Vol. 29, No. 3. Р. 1153–1163. doi: 10.1007/S00330-018-5698-2.

7. Cornelis F., Tricaud E., Lasserre A.S. et al. Multiparametric magnetic resonance imaging for the differentiation of low- and high-grade clear cell renal carcinoma // Eur. Radiol. 2015. Vol. 25, No. 1. Р. 24–31. doi: 10.1007/S00330-014-3380-X.

8. Oh S., Sung D.J., Yang K.S. et al. Correlation of CT imaging features and tumor size with Fuhrman grade of clear cell renal cell carcinoma // Acta Radiologica. 2016. Vol. 58, No. 3. Р. 376–384. doi: 10.1177/0284185116649795.

9. Sun R., Zhao S., Jiang H. et al. Imaging Tool for Predicting Renal Clear Cell Carcinoma Fuhrman Grade: Comparing R.E.N.A.L. Nephrometry Score and CT Texture Analysis // Biomed. Res. Int. 2021. Vol. 1. Р. 1–11. doi: 10.1155/2021/1821876.

10. Muglia V.F., Prando A. Renal cell carcinoma: histological classification and correlation with imaging findings // Radiol. Bras. 2015. Vol. 48, No. 3. Р. 166–174. doi: 10.1590/0100-3984.2013.1927.

11. Zhu Y.H., Wang X., Zhang J., Chen Y.H. et al. Low enhancement on multiphase contrast-enhanced CT images: an independent predictor of the presence of high tumor grade of clear cell renal cell carcinoma // AJR. Am. J. Roentgenol. 2014. Vol. 203, No. 3. Р. W295–W300. doi: 10.2214/AJR.13.12297.

12. Goyal A., Sharma R., Bhalla A.S. et al. Diffusion-weighted MRI in renal cell carcinoma: A surrogate marker for predicting nuclear grade and histological subtype // Acta radiol. 2012. Vol. 53, No. 3. Р. 349–358. doi: 10.1258/AR.2011.110415/ASSET/IMAGES/LARGE/10.1258_AR.2011.110415-FIG2.JPEG.

13. Yi X., Xiao Q., Zeng F. et al. Computed Tomography Radiomics for Predicting Pathological Grade of Renal Cell Carcinoma // Front. Oncol. 2020. Vol. 10. Р. 570396–570396. doi: 10.3389/FONC.2020.570396.

14. Kim N.Y., Lubner M.G., Nystrom J.T. et al. Utility of CT Texture Analysis in Differentiating Low-Attenuation Renal Cell Carcinoma From Cysts: A Bi-Institutional Retrospective Study // American Journal of Roentgenology. 2019. Vol. 213, No. 6. Р. 1259–1266. doi: 10.2214/AJR.19.21182.

15. Yu H.S., Scalera J., Khalid M. et al. Texture analysis as a radiomic marker for differentiating renal tumors // Abdom. Radiol. 2017. Vol. 42, No. 10. Р. 2470–2478. doi: 10.1007/S00261-017-1144-1/TABLES/4.

16. Ding J., Xing Z., Jiang Z. et al. CT-based radiomic model predicts high grade of clear cell renal cell carcinoma // Eur. J. Radiol. Vol. 103. Р. 51–56. doi: 10.1016/J.EJRAD.2018.04.013.

17. Paschall A.K., Mirmomen S.M., Symons R. et al. Differentiating papillary type I RCC from clear cell RCC and oncocytoma: application of whole-lesion volumetric ADC measurement // Abdom. Radiol. (New York). 2018. Vol. 43, No. 9. Р. 2424–2430. doi: 10.1007/S00261-017-1453-4.

18. Shen L., Zhou L., Liu X. et al. Comparison of biexponential and monoexponential DWI in evaluation of Fuhrman grading of clear cell renal cell carcinoma // Diagnostic Interv. Radiol. 2017. Vol. 23, No. 2, p. 100. doi: 10.5152/DIR.2016.15519.

19. Villavicencio C.P., McCarthy R.J., Miller F.H. Can diffusion-weighted magnetic resonance imaging of clear cell renal carcinoma predict low from high nuclear grade tumors // Abdom. Radiol. (New York). 2017. Vol. 42, No. 4. Р. 1241–1249. doi: 10.1007/S00261-016-0981-7.

20. Mytsyk Y., Dutka I., Borys Y. et al. Renal cell carcinoma: applicability of the apparent coefficient of the diffusion-weighted estimated by MRI for improving their differential diagnosis, histologic subtyping, and differentiation grade // Int. Urol. Nephrol. 2017. Vol. 49, No. 2. Р. 215–224. doi: 10.1007/S11255-016-1460-3.

21. Adams L.C., Bressem K.K., Jurmeister P. et al. Use of quantitative T2 mapping for the assessment of renal cell carcinomas: First results // Cancer Imaging. 2019. Vol. 19, No. 1. Р. 1–11. doi: 10.1186/S40644-019-0222-8/FIGURES/5.

22. Zhang Y.D., Wu C.J., Wang Q. et al. Comparison of Utility of Histogram Apparent Diffusion Coefficient and R2* for Differentiation of Low-Grade From High-Grade Clear Cell Renal Cell Carcinoma // AJR. Am. J. Roentgenol. 2015. Vol. 205, No. 2. Р. W193–W201. doi: 10.2214/AJR.14.13802.

23. Moran K., Abreu-Gomez J., Krishn S. et al. Can MRI be used to diagnose histologic grade in T1a (<4 cm) clear cell renal cell carcinomas? // Abdom. Radiol. (New York). 2019. Vol. 44, No. 8. Р. 2841–2851. doi: 10.1007/S00261-019-02018-Y.

24. Kierans A.S., Rusinek H., Lee A. et al. Textural differences in apparent diffusion coefficient between low- and high-stage clear cell renal cell carcinoma // AJR. Am. J. Roentgenol. 2014. Vol. 203, No. 6. Р. W637–W644. doi: 10.2214/AJR.14.12570.

25. Jiang Y., Li W., Huang C. et al. A Computed Tomography-Based Radiomics Nomogram to Preoperatively Predict Tumor Necrosis in Patients With Clear Cell Renal Cell Carcinoma // Front. Oncol. 2020. Vol. 10. Р. 592. doi: 10.3389/FONC.2020.00592/BIBTEX.

26. Tordjman M., Mali R., Madelin G. et al. Diagnostic test accuracy of ADC values for identification of clear cell renal cell carcinoma: systematic review and meta-analysis // Eur. Radiol. 2020. Vol. 30, No. 7. Р. 4023–4038. doi: 10.1007/S00330-020-06740-W.

27. Vendrami C.L., Velichko Y.S., Miller F.H. et al. Differentiation of Papillary Renal Cell Carcinoma Subtypes on MRI: Qualitative and Texture Analysis // AJR. Am. J. Roentgenol. 2018. Vol. 211, No. 6. Р. 1234–1245. doi: 10.2214/AJR.17.19213.

28. Kocak B., Ates E., Durmaz E.S. et al. Influence of segmentation margin on machine learning–based high-dimensional quantitative CT texture analysis: a reproducibility study on renal clear cell carcinomas // Eur. Radiol. 2019. Vol. 29, No. 9. Р. 4765–4775. doi: 10.1007/S00330-019-6003-8/TABLES/5.

29. Lin F., Cui E.M., Lei Y. et al. CT-based machine learning model to predict the Fuhrman nuclear grade of clear cell renal cell carcinoma // Abdom. Radiol. 2019. Vol. 44, No. 7. Р. 2528–2534. doi: 10.1007/S00261-019-01992-7/TABLES/2.

30. Cui E., Li Z., Ma C. et al. Predicting the ISUP grade of clear cell renal cell carcinoma with multiparametric MR and multiphase CT radiomics // Eur. Radiol. 2020. Vol. 30, No. 5. Р. 2912–2921. doi: 10.1007/S00330-019-06601-1/FIGURES/3.

31. Espinasse M., Pitre-Champagnat S., Charmettant B. et al. CT Texture Analysis Challenges: Influence of Acquisition and Reconstruction Parameters: A Comprehensive Review // Diagnostics 2020. Vol. 10, No. 5. Р. 258. doi.org/10.3390/diagnostics10050258.

32. Buvat I., Orlhac F., Soussan M. Tumor Texture Analysis in PET: Where Do We Stand? // J. Nucl. Med. 2015. Vol. 56, No. 11. Р. 1642–1644. doi: 10.2967/JNUMED.115.163469.

33. Kocak B., Yardimci A.H., Bektas C.T. et al. Textural differences between renal cell carcinoma subtypes: Machine learning-based quantitative computed tomography texture analysis with independent external validation // Eur. J. Radiol. 2018. Vol. 107. Р. 149–157. doi: 10.1016/J.EJRAD.2018.08.014.

34. Lee H. S., Hong H., Jung D.C. et al. Differentiation of fat-poor angiomyolipoma from clear cell renal cell carcinoma in contrast-enhanced MDCT images using quantitative feature classification // Med. Phys. 2017. Vol. 44, No. 7. Р. 3604–3614, doi: 10.1002/MP.12258.

35. Leng S., Takahashi N., Gomez Cardona D. et al. Subjective and objective heterogeneity scores for differentiating small renal masses using contrast-enhanced CT // Abdom. Radiol. 2017. Vol. 42, No. 5. Р. 1485–1492. doi: 10.1007/S00261-016-1014-2/FIGURES/5.

36. Nazari M., Shiri I., Hajianfar G. et al. Noninvasive Fuhrman grading of clear cell renal cell carcinoma using computed tomography radiomic features and machine learning // Radiol. Medica. 2020. Vol. 125, No. 8. Р. 754–762. doi: 10.1007/S11547-020-01169-Z/TABLES/4.

37. Sun J., Pan L., Zha T. et al. The role of MRI texture analysis based on susceptibility-weighted imaging in predicting Fuhrman grade of clear cell renal cell carcinoma // Acta radiol. 2021. Vol. 62, No. 8. Р. 1104–1111. doi: 10.1177/0284185120951964/ASSET/IMAGES/LARGE/10.1177_0284185120951964-FIG2.JPEG.

38. Nguyen K., Schieda N., James N. et al. Effect of phase of enhancement on texture analysis in renal masses evaluated with non-contrast-enhanced, corticomedullary, and nephrographic phase–enhanced CT images // Eur. Radiol. 2021. Vol. 31, No. 3. Р. 1676–1686. doi: 10.1007/S00330-020-07233-6/TABLES/5.

39. Lubner M.G., Stabo N., Abel E.J. et al. CT Textural Analysis of Large Primary Renal Cell Carcinomas: Pretreatment Tumor Heterogeneity Correlates With Histologic Findings and Clinical Outcomes // Am. J. Roentgenol. 2016. Vol. 207, No. 1. Р. 96–105. doi: 10.2214/AJR.15.15451.

40. Lai S., Sun L., Wu J. et al. Multiphase Contrast-Enhanced CT-Based Machine Learning Models to Predict the Fuhrman Nuclear Grade of Clear Cell Renal Cell Carcinoma // Cancer Manag. Res. 2021. Vol. 13. Р. 999. doi: 10.2147/CMAR.S290327.

41. Deng Y., Soule E., Samuel A. et al. CT texture analysis in the differentiation of major renal cell carcinoma subtypes and correlation with Fuhrman grade // Eur. Radiol. 2019. Vol. 29, No. 12. Р. 6922–6929. doi: 10.1007/S00330-019-06260-2/FIGURES/4.

42. Feng Z., Shen Q., Li Y. et al. CT texture analysis: A potential tool for predicting the Fuhrman grade of clear-cell renal carcinoma // Cancer Imaging. 2019. Vol. 19, No. 1. Р. 1–7. doi: 10.1186/S40644-019-0195-7/FIGURES/2.

43. Haji-Momenian S., Lin Z., Patel B. et al. Texture analysis and machine learning algorithms accurately predict histologic grade in small (<4 cm) clear cell renal cell carcinomas: a pilot study // Abdom. Radiol. 2020. Vol. 45, No. 3. Р. 789–798. doi: 10.1007/S00261-019-02336-1/TABLES/3.

44. Scrima A.T., Lubner M.G., Abel E.J. et al. Texture analysis of small renal cell carcinomas at MDCT for predicting relevant histologic and protein biomarkers // Abdom. Radiol. 2019. Vol. 44, No. 6. Р. 1999–2008. doi: 10.1007/S00261-018-1649-2/FIGURES/3.

45. Shu J., Tang Y., Cui J. et al. Clear cell renal cell carcinoma: CT-based radiomics features for the prediction of Fuhrman grade // Eur. J. Radiol. 2018. Vol. 109. Р. 8–12. doi: 10.1016/J.EJRAD.2018.10.005.

46. Wu K., Wu P., Yang K. et al. A comprehensive texture feature analysis framework of renal cell carcinoma: pathological, prognostic, and genomic evaluation based on CT images // Eur. Radiol. 2022. Vol. 32, No. 4. Р. 2255–2265. doi: 10.1007/S00330-021-08353-3/FIGURES/4.

47. Gao R., Qin H., Lin P. et al. Development and Validation of a Radiomic Nomogram for Predicting the Prognosis of Kidney Renal Clear Cell Carcinoma // Front. Oncol. 2021. Vol. 11. Р. 2347. doi: 10.3389/FONC.2021.613668/BIBTEX.

48. Demirjian N.L., Varghese B.A., Cen S.Y. et al. CT-based radiomics stratification of tumor grade and TNM stage of clear cell renal cell carcinoma // Eur. Radiol. 2022. Vol. 32, No. 4. Р. 2552–2563. doi: 10.1007/S00330-021-08344-4/TABLES/3.

49. Zhang H., Yin F., Chen M. et al. Development and Validation of a CT-Based Radiomics Nomogram for Predicting Postoperative Progression-Free Survival in Stage I-III Renal Cell Carcinoma // Front. Oncol. 2022. Vol. 11. doi: 10.3389/FONC.2021.742547.

50. Shehata M., Alksas A., Abouelkheir R.T. et al. A Comprehensive Computer-Assisted Diagnosis System for Early Assessment of Renal Cancer Tumors // Sensors. 2021. Vol. 21, No. 14. Р. 4928. doi: 10.3390/S21144928.

51. Goyal A., Razik A., Kandasamy D. et al. Role of MR texture analysis in histological subtyping and grading of renal cell carcinoma: a preliminary study // Abdom. Radiol. 2019. Vol. 44, No. 10. Р. 3336–3349. doi: 10.1007/S00261-019-02122-Z/FIGURES/4.

52. Wang W., Cao K.M., Jin S.M. et al. Differentiation of renal cell carcinoma subtypes through MRI-based radiomics analysis // Eur. Radiol. 2020. Vol. 30, No. 10. Р. 5738–5747. doi: 10.1007/S00330-020-06896-5/FIGURES/2.

53. Razik A., Goyal A., Sharma R. et al. MR texture analysis in differentiating renal cell carcinoma from lipid-poor angiomyolipoma and oncocytoma // Br. J. Radiol. 2020. Vol. 93, No. 1114. doi: 10.1259/BJR.20200569.