Текстурный анализ КТ-изображений в дифференцировке опухолевых и неопухолевых кистозных образований поджелудочной железы: возможности в условиях предварительной обработки изображений и различных параметров сегментации

ВВЕДЕНИЕ: В настоящее время определение подтипа кистозного образования поджелудочной железы по-прежнему представляет значительные трудности. Возможности предоперационной инвазивной диагностики в большинстве случаев крайне затруднены по причине малоклеточности аспирата. Точная верификация характера изменений крайне важна для прогнозирования тактики ведения пациентов и планирования вмешательства.

ЦЕЛЬ: Определить диагностическую значимость текстурного анализа КТ-изображений в дифференцировке опухолевых и неопухолевых кистозных образований поджелудочной железы; сравнить результаты применения двух режимов (2D и 3D) сегментации КТ-изображений; разработать диагностическую модель, включающую текстурные показатели, для дифференцировки опухолевых и неопухолевых кистозных образований поджелудочной железы.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ: В исследование было включено 15 пациентов с муцинозными цистаденомами, 15 пациентов с серозными цистаденомами и 10 пациентов с постнекротическими кистами, которым была выполнена резекция образований с последующей гистологической верификацией. Всем пациентам было выполнено мультифазное КТ с контрастным усилением. Расчет текстурных показателей осуществлялся во все фазы контрастного усиления (нативную, артериальную, венозную и отсроченную) в условиях предварительной обработки изображений путем приведения последних к изотропному вокселю 1×1×1 мм (RES) и ограничения по плотности от 0 до 200 HU. Сегментация изображений проводилась в двух режимах — 2D и 3D.

Статистика: Статистический анализ и визуализация полученных данных проводились с использованием среды для статистических вычислений R 4.3.2 (R Foundation for Statistical Computing, Вена, Австрия). Для оценки дискриминативной способности текстурных показателей в отношении типов новообразований использовались тест Манна–Уитни и AUC с соответствующим точным 95% доверительным интервалом (95% ДИ). При проведении анализа первых главных компонент переменные включались в анализ после стандартизации. Отбор предикторов в многофакторную модель осуществлялся с использованием L1 (LASSO) регуляризации. Оценка дискриминативных характеристик полученной модели производилась с использованием наблюдаемых и бутстреп оценок (B=1000) AUC Хэнда–Тилла (AUC для мультиномиальных моделей) и коэффициента корреляции φ Мэтьюса.

РЕЗУЛЬТАТЫ: Применение 3D-сегментации является предпочтительным для дифференцировки опухолевых и неопухолевых кистозных образований ПЖ.

Разработанная диагностическая модель с использованием текстурных показателей (INTENSITY-HISTOGRAM_Intensity Histogram75^th Percentile, MORPHOLOGICAL_Volume, INTENSITY-BASED_StandardDeviation) нативной и артериальной фаз сканирования при 2D-сегментации в качестве предикторов типа новообразования обладает следующими характеристиками: площадь под ROC-кривой — 0,89, чувствительность и специфичность в отношении постнекротических кист — 70 и 93,3%, в отношении муцинозных опухолей — 73,3 и 92%, в отношении серозных опухолей — 86,7 и 80%.

Разработанная диагностическая модель с использованием текстурных показателей (MORPHOLOGICAL_Surface To Volume Ratio, INTENSITY-BASED_StandardDeviation, GLCM_Correlation, GLSZM_ZonePercentage) нативной, артериальной и отсроченной фаз сканирования при 3D-сегментации в качестве предикторов типа новообразования обладает следующими характеристиками: площадь под ROC-кривой — 0,96, чувствительность и специфичность в отношении постнекротических кист — 80 и 96,7%, в отношении муцинозных опухолей — 86,7 и 88%, в отношении серозных опухолей — 80 и 88%.

ОБСУЖДЕНИЕ: На момент проведения исследования нами не было найдено ни одной работы, в которой бы анализировались все фазы контрастного усиления. Обзор имеющихся публикаций показал, что в подавляющем большинстве случаев исследователи сегментировали лишь одну из фаз сканирования (артериальную/венозную) в 3D-режиме. В настоящее время путем текстурного анализа исследователи преследуют решение двух основных задач — дифференцировка различных гистологических классов кист ПЖ и определение степени дифференцировки опухолевых кист. Открытым остается вопрос стандартизации предварительной обработки изображений и условий сегментации. В нашем исследовании были проанализированы четыре фазы контрастного усиления (нативная, артериальная, венозная и отсроченная) в различных параметрах сегментации. В отличие от ряда работ, в нашем исследовании в качестве предикторов дифференцировки не было отобрано ни одного показателя более высокого порядка. Также в нашем исследовании не выявлено статистически значимых текстурных показателей-предикторов для венозной фазы сканирования.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ: Текстурный анализ КТ-изображений позволяет с высокой точностью дифференцировать опухолевые и неопухолевые кистозные образования поджелудочной железы на дооперационном этапе. 

1. Chu L.C., Park S., Soleimani S. et al. Classification of pancreatic cystic neoplasms using radiomic feature analysis is equivalent to an experienced academic radiologist: a step toward computer-augmented diagnostics for radiologists // Abdom. Radiol. (NY). 2022. Vol. 47, No. 12. Р. 4139–4150. doi: 10.1007/s00261-022-03663-6.

2. Ozaki K., Ikeno H., Kaizaki Y. et al. Pearls and pitfalls of imaging features of pancreatic cystic lesions: a case-based approach with imaging-pathologic correlation // Jpn. J. Radiol. 2021. Vol. 39, No. 2. Р. 118–142. doi: 10.1007/s11604-020-01032-1.

3. Kloth C, Haggenmüller B, Beck A et al. Diagnostic, Structured Classification and Therapeutic Approach in Cystic Pancreatic Lesions: Systematic Findings with Regard to the European Guidelines // Diagnostics (Basel). 2023. Vol. 13, No. 3. Р. 454. doi: 10.3390/diagnostics13030454.

4. De Pretis N., Mukewar S., Aryal-Khanal A., Bi Y., Takahashi N., Chari S. Pancreatic cysts: Diagnostic accuracy and risk of inappropriate resections // Pancreatology. 2017. Vol. 17, No. 2. Р. 267–272. doi: 10.1016/j.pan.2017.01.002.

5. Liu H., Cui Y., Shao J., Shao Z., Su F., Li Y. The diagnostic role of CT, MRI/MRCP, PET/CT, EUS and DWI in the differentiation of benign and malignant IPMN: A meta-analysis // Clin Imaging. 2021. Vol. 72. Р. 183–193. doi: 10.1016/j.clinimag.2020.11.018.

6. Zhu S., Wang W.T., Shang X.S. et al. Difference analysis in prevalence of incidental pancreatic cystic lesions between computed tomography and magnetic resonance imaging // BMC Med. Imaging. 2019. Vol. 19, No. 1. Р. 43–52. doi: 10.1186/s12880-019-0341-5.

7. Udare A., Agarwal M., Alabousi M. et al. Diagnostic Accuracy of MRI for Differentiation of Benign and Malignant Pancreatic Cystic Lesions Compared to CT and Endoscopic Ultrasound: Systematic Review and Meta-analysis // J. Magn. Reson. Imaging. 2021. Vol. 54, No. 4. Р. 1126–1137. doi: 10.1002/jmri.27606.

8. Ishigami K., Nishie A., Mochidome N. et al. Mucinous nonneoplastic cyst of the pancreas: CT and MRI appearances // Abdom. Radiol (NY). 2017. Vol. 42, No. 12. Р. 2827–2834. doi: 10.1007/s00261-017-1204-6.

9. Kovalenko A., Karmazanovsky G. Preconditions for radiomics-based approach in differential diagnosis of pancreatic cystic lesions: critical evaluation of meta-analyses and international guidelines // Diagnostic radiology and radiotherapy. 2023. Vol. 14, No 3. Р. 27–38. https://doi.org/10.22328/2079-5343-2023-14-3-27-38.

10. Tanaka M., Fernández-Del Castillo C., Kamisawa T. et al. Revisions of international consensus Fukuoka guidelines for the management of IPMN of the pancreas // Pancreatology. 2017. Vol. 17, No. 5. Р. 738–753. doi: 10.1016/j.pan.2017.07.007.

11. Vege S.S., Ziring B., Jain R., Moayyedi P. Clinical Guidelines Committee; American Gastroenterology Association. American gastroenterological association institute guideline on the diagnosis and management of asymptomatic neoplastic pancreatic cysts // Gastroenterology. 2015. Vol. 148, No. 4. Р. 819–822. doi: 10.1053/j.gastro.2015.01.015.

12. European Study Group on Cystic Tumours of the Pancreas. European evidence-based guidelines on pancreatic cystic neoplasms // Gut. 2018. Vol. 67, No. 5. Р. 789– 804. doi: 10.1136/gutjnl-2018-316027.

13. Megibow A.J., Baker M.E., Morgan D.E. et al. Management of Incidental Pancreatic Cysts: A White Paper of the ACR Incidental Findings Committee // J. Am. Coll Radiol. 2017. Vol. 14, No. 7. Р. 911–923. doi: 10.1016/j.jacr.2017.03.010.

14. Dunn D.P., Brook O.R., Brook A. et al. Measurement of pancreatic cystic lesions on magnetic resonance imaging: efficacy of standards in reducing inter-observer variability // Abdom. Radiol. (NY). 2016. Vol. 41, No. 3. Р. 500–507. doi: 10.1007/s00261-015-0588-4.

15. Boos J., Brook A., Chingkoe C.M. et al. MDCT vs. MRI for incidental pancreatic cysts: measurement variability and impact on clinical management // Abdom. Radiol. (NY). 2017. Vol. 42, No. 2, Р. 521–530. doi: 10.1007/s00261-016-0883-8.

16. Takakura K., Torisu Y., Kinoshita Y. et al. An Appraisal of Current Guidelines for Managing Malignancy in Pancreatic Intraductal Papillary Mucinous Neoplasm // JOP. 2018. Vol. 19, No. 4. Р. 178–182.

17. Elta G.H., Enestvedt B.K., Sauer B.G., Lennon A.M. ACG Clinical Guideline: Diagnosis and Management of Pancreatic Cysts // Am. J. Gastroenterol. 2018. Vol. 113, No. 4. Р. 464–479. doi: 10.1038/ajg.2018.14.

18. Boot C. A review of pancreatic cyst fluid analysis in the differential diagnosis of pancreatic cyst lesions // Ann Clin Biochem. 2014. Vol. 51, No. 2. Р. 151–166. doi: 10.1177/0004563213503819.

19. Abdelkader A., Hunt B., Hartley C.P., Panarelli N.C., Giorgadze T. Cystic Lesions of the Pancreas: Differential Diagnosis and Cytologic-Histologic Correlation // Arch Pathol Lab Med. 2020. Vol. 144, No. 1. Р. 47–61. doi: 10.5858/arpa.2019-0308-RA.

20. Rizzo S., Botta F., Raimondi S. et al. Radiomics: the facts and the challenges of image analysis // Eur Radiol. Exp. 2018; Vol. 2, No. 1. doi: 10.1186/s41747-018-0068-z.

21. Dalal V., Carmicheal J., Dhaliwal A., Jain M., Kaur S., Batra S.K. Radiomics in stratification of pancreatic cystic lesions: Machine learning in action // Cancer Lett. 2020. Vol. 469. Р. 228–237. doi: 10.1016/j.canlet.2019.10.023.

22. Mamone G., Barresi L., Tropea A., Di Piazza A., Miraglia R. MRI of mucinous pancreatic cystic lesions: a new updated morphological approach for the differential diagnosis // Updates Surg. 2020. Vol. 72, No. 3. Р. 617–637. doi: 10.1007/s13304-020-00800-y.

23. Habashi S., Draganov P.V. Pancreatic pseudocyst // World J. Gastroenterol. 2009. Vol. 15, No. 1. Р. 38–47. doi: 10.3748/wjg.15.38.

24. Amico E.C., Alves J.R., de Araújo Lima Liguori A., Sousa R.L. Serous Pancreatic Cystadenoma with Compression of Wirsung’s Duct // J. Gastrointest. Surg. 2019. Vol. 23, No. 1. Р. 176–178. doi: 10.1007/s11605-018-3794-x.

25. Hanania A.N., Bantis L.E., Feng Z. et al. Quantitative imaging to evaluate malignant potential of IPMNs // Oncotarget. 2016. Vol. 7, No. 52. Р. 85776–85784. doi: 10.18632/oncotarget.11769.

26. Yang J., Guo X., Ou X., Zhang W., Ma X. Discrimination of Pancreatic Serous Cystadenomas From Mucinous Cystadenomas With CT Textural Features: Based on Machine Learning // Front Oncol. 2019. Vol. 9, No. 494. doi: 10.3389/fonc.2019.00494.

27. Xie H., Ma S., Guo X., Zhang X., Wang X. Preoperative differentiation of pancreatic mucinous cystic neoplasm from macrocystic serous cystic adenoma using radiomics: Preliminary findings and comparison with radiological model // Eur. J. Radiol. 2020. Vol. 122. doi: 10.1016/j.ejrad.2019.108747.

28. Jeon S.K., Kim J.H., Yoo J. et al. Assessment of malignant potential in intraductal papillary mucinous neoplasms of the pancreas using MR findings and texure analysis // Eur. Radiol. 2021. Vol. 31, No. 5. Р. 3394–3404. doi: 10.1007/s00330-020-07425-0.

29. Chu L.C., Park S., Soleimani S. et al. Classification of pancreatic cystic neoplasms using radiomic feature analysis is equivalent to an experienced academic radiologist: a step toward computer-augmented diagnostics for radiologists // Abdom. Radiol. (NY). 2022. Vol. 47, No. 12. Р. 4139–4150. doi: 10.1007/s00261-022-03663-6.

30. Ștefan P.A., Lupean R.A., Lebovici A. et al. Quantitative MRI of Pancreatic Cystic Lesions: A New Diagnostic Approach // Healthcare (Basel). 2022. Vol. 10, No. 6. doi: 10.3390/healthcare10061039.

31. Rosenkrantz A. Histogram-based apparent diffusion coefficient analysis: an emerging tool for cervical cancer characterization // AJR Am. J. Roentgenol. 2013. Vol. 200, No. 2. Р. 311–313. doi: 10.2214/AJR.12.9926.

32. Shen X., Yang F., Yang P. et al. A Contrast-Enhanced Computed Tomography Based Radiomics Approach for Preoperative Differentiation of Pancreatic Cystic Neoplasm Subtypes: A Feasibility Study // Front Oncol. 2020. Vol. 10. doi: 10.3389/fonc.2020.00248.

33. Dong Z., Chen X., Cheng Z. et al. Differential diagnosis of pancreatic cystic neoplasms through a radiomics-assisted system // Front Oncol. 2022. Vol. 12. doi: 10.3389/fonc.2022.941744.

34. Wei R., Lin K., Yan W. et al. Computer-Aided Diagnosis of Pancreas Serous Cystic Neoplasms: A Radiomics Method on Preoperative MDCT Images // Technol. Cancer Res. Treat. 2019. Vol. 18. doi: 10.1177/1533033818824339.