BOLD ФМРТ КАРТИРОВАНИЕ ФУНКЦИОНАЛЬНО ЗНАЧИМЫХ ЗОН КОРЫ У ПАЦИЕНТОВ С ОПУХОЛЯМИ ГОЛОВНОГО МОЗГА С ПРИМЕНЕНИЕМ ДОПОЛНИТЕЛЬНЫХ ФИЗИОЛОГИЧЕСКИХ ПАРАМЕТРОВ

Введение. Предоперационные BOLD фМРТ часто показывают понижение BOLD-ответа, вызванное патологической вазореактивностью вследствие нейроваскулярного разобщения в перифокальных опухолям зонах головного мозга.

Цель исследования: разработать алгоритм получения карт BOLD-активации, учитывающий измененную гемодинамику у пациентов с внутримозговыми и внемозговыми опухолями, при сопоставлении карт BOLD-ответа на моторные и речевые задания с/без включения задачи задержки дыхания.

Материалы и методы. В исследование включено 23 пациента с опухолями головного мозга, расположенными вблизи функционально значимых зон коры. Всем пациентам осуществлялось фМРТ-картирование речевых и/или двигательных зон коры головного мозга в зависимости от локализации опухоли, а также проводился тест с задержкой дыхания, дизайн которого совпадал с моторными и речевыми блоковыми парадигмами.

Результаты. Полученная зависимость между моторными или речевыми заданиями и ответом на задержку дыхания была включена в постобработку данных фМРТ с использованием когерентного анализа. Карты, построенные этим методом, показали клинически значимые области активации, прилегающие к опухолям головного мозга, не выявлявшиеся с помощью стандартного метода анализа.

Заключение. Результаты фМРТ-картирования можно частично улучшить включением данных измерения вазореактивности в стандартный анализ.

1. Буклина С.Б., Баталов А.И., Фадеева Вед, Смирнов А.С., Горяйнов С.А., Жуков В.Ю., Поддубская А.А., Огурцова А.А., Куликов А.С., Чумакова А.П., Пронин И.Н., Корниенко В.Н., Потапов А.А. Структура активации речевых зон у больных с внутримозговыми опухолями по данным функциональной магнитно-резонансной томографии в сопоставлении с локализацией опухоли и профилем функциональной асимметрии // Вопросы нейрохирургии имени Н.Н.Бурденко. 2015. T. 79, № 1. С. 60–68 doi: 10.17116/neiro201579360-68.

2. Буклина С.Б., Баталов А.И., Смирнов А.С., Поддубская А.А., Пицхелаури Д.И., Кобяков Г.Л., Жуков В.Ю., Горяйнов С.А., Куликов А.С., Огурцова А.А., Голанов А.В., Варюхина М.Д., Пронин И.Н. Динамика функциональной МРТ и речевой функции у больных после удаления внутримозговых опухолей лобной и височной долей мозга // Вопросы нейрохирургии имени Н.Н. Бурденко. 2017. Т. 81, № 3. С. 17–29. doi: 10.17116/neiro201781317-29.

3. Пронин И.Н., Баталов А.И., Захарова Н.Е., Фадеева Л.М., Погосбекян Э.Л., Горяйнов С.А., Буклина С.Б., Огурцова А.А., Куликов А.С., Родионов П.В., Voss H.U., Peck K.K., Holodny A.I., Потапов А.А. Оценка вазореактивности для преодоления ограничений нейроваскулярного разобщения BOLD фМРТ при злокачественных опухолях головного мозга // Вопросы нейрохирургии имени Н.Н. Бурденко. 2018. Т. 82, № 5. С.21–29. doi: 10.17116/neiro20188205121.

4. Ammirati M., Vick N., Liao Y.L., Ciric I., Mikhael M. Effect of the extent of surgical resection on survival and quality of life in patients with supratentorial glioblastomas and anaplastic astrocytomas // Neurosurgery. 1987. Vol. 21, No. 2. P. 201–206. doi: 10.1227/00006123-198708000-00012.

5. Bandettini P.A., Wong E.C. A hypercapnia-based normalization method for improved spatial localization of human brain activation with fMRI // NMR Biomed. 1997. Vol. 10, No. 4–5. P. 197–203. doi: 10.1002/(sici)1099–1492(199706/08)10:4/5<197::aid-nbm466>3.0.co;2-s

6. Voss H.U., Peck K.K., Petrovich Brennan N.M., Pogosbekyan E.L., Zakharova N.E., Batalov A.I., Pronin I.N., Potapov A.A., Holodny A.I. A vascular-task response dependency and its application in functional imaging of brain tumors // Journal of Neuroscience Methods. 2019. Vol. 322. P. 10–22. doi: 10.1016/j.jneumeth.2019.04.004.

7. Жуков В.Ю., Горяйнов С.А., Буклина С.Б., Вологдина Я.О., Баталов А.И., Огурцова А.А., Куликов А.С., Кобяков Г.Л., Ситников А.Р., Чернышов К.А., Челушкин Д.М., Захарова Н.Е., Потапов А.А. Интраоперационное картирование длинных ассоциативных трактов в хирургии глиом доминантной по речи лобной доли // Вопросы нейрохирургии имени Н.Н. Бурденко. 2018. Т. 82, № 5. С. 5–20. doi: 10.17116/neiro2018820515.

8. Bates E., Wilson S.M., Saygin A.P., Dick F., Sereno M.I., Knight R.T., Dronkers N. Voxel-based lesion-symptom mapping // Nat. Neurosci. 2003. Vol. 6, No. 5. P. 448–450. doi: 10.1038/nn1050.

9. Duffau H. Lessons from brain mapping in surgery for low-grade glioma: insights into associations between tumour and brain plasticity // Lancet Neurol. 2005. Vol. 4, No. 8. P. 476–486. doi: 10.1016/S1474-4422(05)70140-X.

10. Silva M.A., See A.P., Essayed W.I., Golby A.J., Tie Y. Challenges and techniques for presurgical brain mapping with functional MRI // NeuroImage: Clinical. 2018. Vol. 17, No. 1. P. 794–803. doi: 10.1016/j.nicl.2017.12.008.

11. Tharin S., Golby A. Functional brain mapping and its applications to neurosurgery // Neurosurgery. 2007. Vol. 60, No 4 Suppl 2. P. 185–201. doi: 10.1227/01.NEU.0000255386.95464.52.

12. Hirsch J., Ruge M.I., Kim K.H., Correa D.D., Victor J.D., Relkin N.R., Labar D.R., Krol G., Bilsky M.H., Souweidane M.M., DeAngelis L.M., Gutin P.H. An integrated functional magnetic resonance imaging procedure for preoperative mapping of cortical areas associated with tactile, motor, language, and visual functions // Neurosurgery. 2000. Vol. 47, No. 3. P. 711–722. doi: 10.1097/00006123-200009000-00037.

13. Petrella J.R., Shah L.M., Harris K.M., Friedman A.H., George T.M., Sampson J.H., Pekala J., Voyvodic J.T. Preoperative functional MR imaging localization of language and motor areas: effect on therapeutic decision making in patients with potentially resectable brain tumors // Radiology. 2006. Vol. 240, No. 3. P. 793–802. doi: 10.1148/radiol.2403051153.

14. Sunaert S. Presurgical planning for tumor resectioning // J. Magn. Reson. Imaging. 2006. Vol. 23, No. 6. P. 887–905. doi: 10.1002/jmri.20582.

15. Bookheimer S. Pre-surgical language mapping with functional magnetic resonance imaging // Neuropsychol. Rev. 2007. Vol. 17. No 2. P. 145–155. doi: 10.1007/s11065-007-9026-x.

16. Pillai J.J. The evolution of clinical functional imaging during the past 2 decades and its current impact on neurosurgical planning // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2010. Vol. 31, No. 2. P. 219–225. doi: 10.3174/ajnr.A1845.

17. Orringer D.A., Vago D.R., Golby A.J. Clinical applications and future directions of functional MRI // Semin. Neurol. 2012. Vol. 32, No 4. P. 466–475. doi: 10.1055/s-0032–1331816.

18. Rosen B.R., Savoy R.L. fMRI at 20: has it changed the world? // NeuroImage. 2012. Vol. 62, No. 2. P. 1316–1324. doi: 10.1016/j.neuroimage.2012.03.004.

19. Genetti M., Grouiller F., Vulliemoz S., Spinelli L., Seeck M., Michel C.M., Schaller K. Noninvasive language mapping in patients with epilepsy or brain tumors // Neurosurgery. 2013. Vol. 72, No. 4. P. 555–565. doi: 10.1227/NEU.0b013e318282cdad.

20. Pillai J.J., Mikulis D.J. Cerebrovascular reactivity mapping: an evolving standard for clinical functional imaging // AJNR. Am. J. Neuroradiol. 2015. Vol. 36, No. 1. P. 7–13. doi: 10.3174/ajnr.A3941.

21. Holodny A.I., Schulder M., Liu W.C., Wolko J., Maldjian J.A., Kalnin A.J. The effect of brain tumors on BOLD functional MR imaging activation in the adjacent motor cortex: implications for image-guided neurosurgery // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2000. Vol. 21, No. 8. P. 1415–1422.

22. Ulmer J.L., Krouwer H.G., Mueller W.M., Ugurel M.S., Kocak M., Mark L.P. Pseudo-reorganization of language cortical function at fMR imaging: a consequence of tumor-induced neurovascular uncoupling // AJNR Am. J. Neuroradiol. 2003. Vol. 24, No 2. P. 213–217.

23. Hou B.L., Bradbury M., Peck K.K., Petrovich N.M., Gutin P.H., Holodny A.I. Effect of brain tumor neovasculature defined by rCBV on BOLD fMRI activation volume in the primary motor cortex // NeuroImage. 2006. Vol. 32, No. 2. P. 489–497. doi: 10. 1016/j.neuroimage.2006.04.188.

24. Lythgoe D.J., Williams S.C., Cullinane M., Markus H.S. Mapping of cerebrovascular reactivity using BOLD magnetic resonance imaging // Magn. Reson. Imaging. 1999. Vol. 17. P. 495–502. doi: 10.1016/s0730-725x(98)00211-2.

25. Kastrup A., Kruger G., Neumann-Haefelin T., Moseley M.E. Assessment of cerebrovascular reactivity with functional magnetic resonance imaging: comparison of CO(2) and breath holding // Magn. Reson. Imaging. 2001. Vol. 19. P. 13–20. doi: 10.1016/s0730-725x(01)00227-2

26. Thomason M.E., Foland L.C., Glover G.H. Calibration of BOLD fMRI using breath holding reduces group variance during a cognitive task // Hum. Brain Mapp. 2007. Vol. 28, No 1. P. 59–68. doi: 10.1002/hbm.20241

27. Murphy K., Harris A. D., Wise R. G. Robustly measuring vascular reactivity differences with breath-hold: normalising stimulus evoked and resting state BOLD fMRI data // NeuroImage. 2011. Vol. 54. P. 369–379. doi: 10.1016/j.neuroimage.2010.07.059.

28. Bright M.G., Murphy K. Reliable quantification of BOLD fMRI cerebrovascular reactivity despite poor breath-hold performance // NeuroImage. 2013. Vol. 83. pp. 559–568. doi: 10.1016/j.neuroimage.2013.07.007.

29. van Niftrik C. H. Piccirelli M., Bozinov O., Pangalu A., Valavanis A., Regli L., Fierstra J. Fine tuning breath-hold-based cerebrovascular reactivity analysis models // Brain and behavior. 2016. Vol. 6, No. 2. P. e00426. doi: 10.1002/brb3.426.

30. Cohen A. D., Wang Y. Improving the Assessment of Breath-Holding Induced Cerebral Vascular Reactivity Using a Multiband Multi-echo ASL/BOLD Sequence // www.nature.com/scientificreports. 2019. No. 9. 5079. doi: 10.1038/s41598-019-41199-w.

31. Корниенко В.Н. Функциональная церебральная ангиография. Л.: Медицина, 1981. 216 с.

32. Holodny A. I., Iranmahboob A., Peck K.K., Brennan N. P., Karimi S., Fisicaro R., Hou B. Vascular Reactivity Maps in Patients with Gliomas Using Breath‐Holding BOLD fMRI // Journal of neuroimaging. 2016. Vol. 26, No. 2. P. 232–239. doi: 10.1111/jon.12278.

33. Chang C.Y., Peck K.K., Brennan N.M., Hou B.L., Gutin P.H., Holodny A.I. Functional MRI in the presurgical evaluation of patients with brain tumors: characterization of the statistical threshold // Stereotact. Funct. Neurosurg. 2010. Vol. 88, No. 1. P. 35–41. doi: 10.1159/000268740.

34. Birn R.M., Smith M.A., Jones T.B., Bandettini P.A. The respiration response function: the temporal dynamics of fMRI signal fluctuations related to changes in respiration // Neuroimage. 2008. Vol. 40. P. 644– 654. doi: 10.1016/j.neuroimage.2007.11.059.

35. Pillai J.J., Zaca D. Comparison of BOLD cerebrovascular reactivity mapping and DSC MR perfusion imaging for prediction of neurovascular uncoupling potential in brain tumors // Technol. Cancer Res. Treat. 2012. Vol. 11, No 4. P. 361–374. doi: 10.7785/tcrt.2012.500284.

36. Zaca D., Jovicich J., Nadar S.R., Voyvodic J.T., Pillai J.J. Cerebrovascular reactivity mapping in patients with low grade gliomas undergoing presurgical sensorimotor mapping with BOLD fMRI // J. Magn. Reson. Imaging. 2014. Vol. 40, No. 2. P. 383–390. doi: 10.1002/jmri.24406.

37. Mandell D.M., Han J.S., Poublanc J., Crawley A.P., Stainsby J.A., Fisher J.A., Mikulis D.J. Mapping cerebrovascular reactivity using blood oxygen level-dependent MRI in Patients with arterial steno-occlusive disease: comparison with arterial spin labeling MRI // Stroke. 2008. Vol. 39 (7). Р. 2021–2028. doi: 10.1161/strokeaha.107. 506709.

38. Maldjia J.A., Schulder M., Liu W.C., Mun I.K., Hirschorn D., Murthy R., Carmel P., Kalnin A. Intraoperative functional MRI using a real-time neurosurgical navigation system // J. Comput. Assist. Tomogr. 1997. Vol. 21 (6), P. 910–912. doi: 10.1097/00004728-199711000-00013.

39. Ojemann G.A. Functional mapping of cortical language areas in adults. Intraoperative approaches // Adv. Neurol. 1993. Vol. 63. P. 155–163.

40. Sanai N., Mirzadeh Z., Berger M.S. Functional outcome after language mapping for glioma resection // N. Engl. J. Med. 2008. Vol. 358, No. 1. P. 18–27. doi: 10.1056/NEJMoa067819.

41. Wada J., Rasmussen T. Intracarotid injection of sodium amytal for the lateralization of cerebral speech dominance // J. Neurosurg. 1960. Vol. 17. P. 266–282. doi: 10.3171/jns.1960.17.2.0266.

42. Kety S.S., Schmidt C.F. The effects of altered arterial tensions of carbon dioxide and oxygen on cerebral blood flow and cerebral oxygen consumption of normal young men // J. Clin. Invest. 1948. Vol. 27. P. 484–492. doi: 10.1172/JCI101995.

43. Bright M.G., Donahue M.J., Duyn J.H., Jezzard P., Bulte D.P. The effect of basal vasodilation on hypercapnic and hypocapnic reactivity measured using magnetic resonance imaging // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2010. Vol. 31. P. 426–438. doi: 10.1038/jcbfm.2010.187.

44. Holodny A.I., Schulder M., Liu W.C., Maldjian J.A., Kalnin A.J. Decreased BOLD functional MR activation of the motor and sensory cortices adjacent to a glioblastoma multiforme: implications for image-guided neurosurgery // Am. J. Neuroradiol. 1999. Vol. 20, No. 4. P. 609–612.

45. Bizzi A., Blasi V., Falini A., Ferroli P., Cadioli M., Danesi U., Aquino D., Marras C., Caldiroli D., Broggi G. Presurgical functional MR imaging of language and motor functions: validation with intraoperative electrocortical mapping // Radiology. 2008. Vol. 248, No. 2. P. 579–589. doi: 10.1148/radiol.2482071214.

46. Chen C.M., Hou B.L., Holodny A.I. Effect of age and tumor grade on BOLD functional MR imaging in preoperative assessment of patients with glioma // Radiology. 2008. Vol. 248, No. 3. P. 971–978. doi: 10.1148/radiol.2483071280.

47. Griffiths J.R., Taylor N.J., Howe F.A., Saunders M.I., Robinson S.P., Hoskin P.J., Powell M.E., Thoumine M., Caine L.A., Baddeley H. The response of human tumors to carbogen breathing, monitored by GradientRecalled Echo Magnetic Resonance Imaging // Int. J. Radiat. Oncol. Biol. Phys. 1997. Vol. 39, No. 3. P. 697–701. doi: 10.1016/s0360-3016(97)00326-x.

48. Robinson S.P., Howe F.A., Rodrigues L.M., Stubbs M., Griffiths J.R. Magnetic resonance imaging techniques for monitoring changes in tumor oxygenation and blood flow // Semin. Radiat. Oncol. 1998. Vol. 8, No. 3. P. 197–207. doi: 10.1016/s1053-4296(98)80045-3.

49. Taylor N.J., Baddeley H., Goodchild K.A., Powell M.E., Thoumine M., Culver L.A., Stirling J.J., Saunders M.I., Hoskin P.J., Phillips H., Padhani A.R., Griffiths J.R. BOLD MRI of human tumor oxygenation during carbogen breathing // J. Magn. Reson. Imaging. 2001. Vol. 14, No 2. P. 156–163. doi: 10.1002/jmri.1166.

50. Shiino A., Morita Y., Tsuji A., Maeda K., Ito R., Furukawa A., Matsuda M., Inubushi T. Estimation of cerebral perfusion reserve by blood oxygenation level-dependent imaging: comparison with single-photon emission computed tomography // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2003. Vol. 23, No. 1. P. 121–135. doi: 10.1097/01.WCB.0000037546.46809.

51. Poublanc J. Crawley A. P., Sobczyk O., Montandon G., Sam K., Mandell D.M., Dufort P., Venkatraghavan L., Duffin J., Mikulis D.J., Fisher J.A. Measuring cerebrovascular reactivity: the dynamic response to a step hypercapnic stimulus // J. Cereb. Blood Flow Metab. 2015. Vol. 35, No. 11. P. 1746–1756. doi: 10.1038/jcbfm.2015.114.

52. Fisher J.A. Sobczyk O., Crawley A., Poublanc J., Dufort P., Venkatraghavan L., Sam K., Mikulis D., Duffin J. Assessing cerebrovascular reactivity by the pattern of response to progressive hypercapnia // Hum Brain Mapp. 2017. Vol. 38, No 7. P. 3415–3427. doi: 10.1002/hbm.23598.

53. Magon S., Basso G., Farace P., Ricciardi G.K., Beltramello A., Sbarbati A… Reproducibility of BOLD signal change induced by breath holding // Neuroimage. 2009. Vol. 45. P. 702–712. doi: 10.1016/j.neuroimage.2008.12.059.

54. Davis T.L., Kwong K.K., Weisskoff R.M., Rosen B.R. Calibrated functional MRI: mapping the dynamics of oxidative metabolism // Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 1998. Vol. 95, No. 4. P. 1834–1839. doi: 10.1073/pnas.95.4.1834.

55. Liu T.T., Glover G.H., Mueller B.A., Greve D.N., Brown G.G. An introduction to normalization and calibration methods in functional MRI // Psychometrika. 2013. Vol. 78, No. 2. P. 308–321. doi: 10.1007/s11336-012-9309-x.

56. Cohen E.R., Rostrup E., Sidaros K., Lund T.E., Paulson O.B., Ugurbil K., Kim S.G. Hypercapnic normalization of BOLD fMRI: comparison across field strengths and pulse sequences // NeuroImage. 2004. Vol. 23, No 2. P. 613–624. doi: 10.1016/j.neuroimage.2004.06.021.

57. Biswal B.B., Kannurpatti S.S., Rypma B. Hemodynamic scaling of fMRIBOLD signal: validation of low-frequency spectral amplitude as a scalability factor // Magn. Reson. Imaging. 2007. Vol. 25, No 10. P. 1358–1369. doi: 10.1016/j.mri.2007.03.022.

58. Liau J., Liu T.T. Inter-subject variability in hypercapnic normalization of the BOLD fMRI response // NeuroImage. 2009. Vol. 45, No 2. P. 420–430. doi: 10.1016/j.neuroimage.2008.11.032.

59. Hsu Y.Y., Chang C.N., Jung S.M., Lim K.E., Huang J.C., Fang S.Y., Liu H.L. Blood oxygenation level-dependent MRI of cerebral gliomas during breath holding // J. Magn. Reson. Imaging. 2004. Vol. 19, No. 2. P. 160–167. doi: 10.1002/jmri.10447.

60. Pillai J.J., Zaca D. Clinical utility of cerebrovascular reactivity mapping in patients with low grade gliomas // World J. Clin. Oncol. 2011. Vol. 2. P. 397–403. doi: 10.5306/wjco.v2.i12.397.